INTRODUCCIÓN
La anemia se caracteriza por una disminución de los eritrocitos en la sangre (1). Su causa principal es la deficiencia de hierro, además de otras deficiencias nutricionales (2). La población infantil presenta mayor riesgo de padecerla, con consecuencias irreversibles en el desarrollo motor, social y cognitivo (2,3).
A nivel mundial, el 43 % de la población infantil se encuentra afectada, mayormente la distribuida en estratos socioeconómicos bajos (4) y en condición de indigenismo (5). En México, el 23,3 % de la población de 1 a 4 años la padecía en 2012. En 2018 la prevalencia fue muy similar (23,0 %), siendo mayor en los niños menores de 2 años (26,6 %), en aquellos que habitaban en hogares indígenas (33,2 %) y de nivel socioeconómico (NSE) medio (30,4 %) y bajo (22,1 %), en el contexto de localidades menores a cien mil habitantes (6). Por todo lo cual, la anemia persiste como un problema moderado de salud pública en la población preescolar mexicana (1).
La anemia se ha asociado como predictor de la salud familiar. La población infantil de los hogares con mayor pobreza tiene altas prevalencias de deficiencia de hierro y anemia, y por ende, consecuencias negativas en su salud y bienestar (7). En ese sentido, la condición de indígena también se considera como un determinante social con considerables disparidades en cuanto a salud (8).
Adicionalmente, en los hogares con inseguridad alimentaria (IA), una revisión sistemática y metaanálisis publicado recientemente concluyó que existe una relación positiva entre la IA en el hogar y el riesgo de anemia en la población menor de tres años, debido a que la población infantil con inseguridad alimentaria está expuesta a una alimentación inadecuada en calidad y cantidad, favoreciendo la aparición de la anemia (9), lo que se relaciona de manera directa con los ingresos familiares (10). En 2017, la IA grave afectó al 10,2 % de la población mundial y al 9,8 % en América Latina (11). En México, en 2012 se reportó una prevalencia nacional de IA moderada y severa del 42,9 % en los hogares más pobres en localidades de < 100,000 habitantes, y en 2018 del 43,7 % en los hogares beneficiarios del programa de transferencias condicionadas Prospera (12). Evaluaciones externas del Prospera mostraron una relación transversal positiva entre la IA severa en el hogar y una mayor prevalencia de la anemia en los niños en edad preescolar (13).
Uno de tantos esfuerzos para combatir la anemia infantil en México se ha realizado a través de programas sociales; el más conocido fue el Prospera, programa de trasferencias condicionadas que se implementó en México en el periodo 2014-2018 en zonas rurales y urbanas; otorgó suplementos nutricionales (alimentos fortificados) con micronutrimentos múltiples (con hierro y zinc, entre otros) a niños preescolares (en forma de papilla) y a mujeres embarazadas y en periodo de lactancia (en forma de bebida). También entregó transferencias monetarias con la corresponsabilidad de que asistieran tanto a los servicios de salud preventiva (por ejemplo, vacunas, atención prenatal, atención del niño sano), como a talleres sobre educación para la salud y nutrición (por ejemplo, uso de suplementos, lactancia materna) en unidades de salud del primer nivel de atención (14). Se han documentado efectos positivos en la disminución de la inseguridad alimentaria en los hogares beneficiarios del programa Prospera, pues mejora el acceso a los alimentos (15). Las evaluaciones externas del programa mostraron efectos positivos en el crecimiento infantil, pero menores efectos favorables sobre la anemia de niños y mujeres (14). Dichos efectos se han atribuido, particularmente, a que, inicialmente, los suplementos contenían un tipo de hierro de baja biodisponibilidad (hierro reducido); posteriormente se cambió su formulación por un tipo de hierro con mayor biodisponibilidad (gluconato ferroso). También se documentó que el 50 % de los infantes (6 a 24 meses) beneficiarios del programa en zonas rurales y el 33 % en zonas urbanas, reportaron consumir el suplemento en forma regular (≥ 4 veces/semana) (14).
Simultáneamente, en la población marginada de las localidades rurales de México se brindaron servicios del programa descentralizado de educación inicial del Consejo Nacional de Fomento Educativo (PEI-CONAFE) (16). Promotores locales, durante un ciclo escolar (9 meses al año), ofrecieron sesiones de orientación a padres de niños preescolares en higiene, nutrición, prácticas de crianza, promoción del desarrollo infantil, atención durante el embarazo y alimentación infantil (16).
En este contexto y con base en los resultados previos del programa Prospera en relación con los desenlaces de nutrición, se diseñó un ensayo comunitario aleatorizado de efectividad en una muestra de localidades rurales del sur de México cuyo fin fue evaluar el efecto de la adición del PEI-CONAFE al programa Prospera, para probar si esta adición tenía un efecto positivo en la salud, la nutrición y el desarrollo infantil de la población beneficiaria de los dos programas. El ensayo documentó desenlaces positivos en el desarrollo infantil temprano de localidades rurales no indígenas e indígenas del sur de México (16).
Tomando como punto de partida que la pandemia por COVID-19 ha agravado de forma importante la pobreza de los hogares de ingresos bajos y ha revertido los avances logrados en temas de salud y nutrición infantil, se hace necesario reconsiderar la puesta en marcha de estrategias exitosas en la disminución de la anemia infantil (17).
Con base en lo anterior, y considerando la alta prevalencia de IA en hogares con mayor pobreza en México y que dicha condición se ha relacionado con la anemia infantil en países con bajos y altos ingresos (9,12,18), los objetivos del presente estudio fueron evaluar el cambio longitudinal (intrasujeto) en la condición de la anemia y su asociación con la condición indígena de la localidad, el nivel socioeconómico (NSE) y la inseguridad alimentaria (IA) en la población infantil mexicana beneficiaria de estos dos programas sociales (Prospera y PEI-CONAFE).
MATERIAL Y MÉTODOS
Los datos de nuestro análisis provienen de un ensayo comunitario, aleatorizado y de efectividad realizado en el periodo del 2008 al 2012. El diseño del presente estudio fue longitudinal, donde la población del estudio fueron niñas y niños de 0 a 18 meses (16).
El ensayo original incluyó tres grupos de estudio: los tres fueron beneficiarios de Prospera, dos de ellos recibieron PEI-CONAFE y el tercero (Fig. 1) complementó las acciones de salud y nutrición de Prospera con las sesiones educativas que ofrecía el PEI-CONAFE, dirigidas a los cuidadores de los niños beneficiarios. Los temas incluidos en las sesiones fueron sobre higiene, nutrición, prácticas de crianza, promoción del desarrollo infantil, atención durante el embarazo y alimentación infantil (16).
El estudio fue aprobado por el Comité de Ética en Investigación y por nuestras dos Comisiones de Investigación y Bioseguridad (Número. CI:730) del Instituto Nacional de Salud Pública (INSP), Cuernavaca, Morelos, México. Se obtuvo el consentimiento informado de las madres de la población infantil.
MEDICIONES
Se aplicaron cuestionarios para colectar información socioeconómica y de inseguridad alimentaria, los cuales se han utilizado y probado en estudios previos en contextos similares al de este estudio (13,14,16), los cuales se describen más adelante. La variable de desenlace fue el cambio intrasujeto en la condición de la anemia entre dos mediciones (2008 y 2012). Las variables independientes fueron indigenismo, NSE e IA, obtenidas en 2008.
Anemia
Para la anemia se obtuvo una muestra de sangre capilar de la población infantil. Se midió la concentración de hemoglobina (Hb) mediante un fotómetro portátil (HemoCue® Hb 201, Angelholm, Suecia). El punto de corte para categorizar la anemia fue de < 11,0 g/dL de Hb, ajustado a la altitud (1). Adicionalmente se construyó una variable de cuatro categorías de cambio intrasujeto en el estado de la anemia entre las mediciones de 2008 y 2012: 1) Sin anemia en 2008 y en 2012; 2) Desarrollaron anemia, al pasar de un estado de no anemia en 2008 a tener anemia en 2012; 3) Recuperación de la anemia, pasar de un estado con anemia en 2008 a otro sin ella en 2012; y 4) Sin mejoría de la anemia, con anemia tanto en 2008 como en 2012.
Indigenismo
Se identificó a nivel de localidad cuando la proporción hablante de alguna lengua indígena era mayor del 80 % de la población total.
Nivel socioeconómico (NSE)
Por medio de un cuestionario se colectó información sobre las características de la vivienda y los bienes y enseres en el hogar. Posteriormente, con esta información se estimó un índice mediante un análisis de componentes principales. El primer componente explicó el 24,3 % de la variación total. Este índice se categorizó mediante terciles (bajo, medio y alto).
Inseguridad alimentaria (IA)
Se empleó un cuestionario con 14 ítems a nivel hogar (19). La clasificación de la IA fue de acuerdo con las respuestas afirmativas (RA): a) Leve: de 1 a 4 RA relacionadas con la preocupación o menor consumo de alimentos en los adultos; b) Moderada: al menos una RA de la categoría anterior y al menos una RA relacionada con dejar de consumir algún tiempo de comida en los adultos; c) Severa: al menos una RA en las dos categorías anteriores y al menos una respuesta relacionada con dejar de consumir algún tiempo de comida en los niños. Si se respondió “no” a todas las preguntas, se consideró que había seguridad alimentaria (SA).
Covariables
En la población infantil se colectó información sobre edad, sexo y medidas antropométricas, como el peso (medido con báscula Tanita Corp. Arlington Heights, IL, EUA; precisión de 0,1 kg) y la longitud o talla (mediante estadímetro de Short Productions, Olney, Maryland, EUA; precisión de 0,1 cm). Se utilizaron métodos estandarizados y recomendados para colectar estas mediciones. Se obtuvieron prevalencias de los indicadores de talla baja para la edad, bajo peso para la edad y bajo peso para la talla (emaciación), sobrepeso u obesidad, según las tablas de referencia y puntos de corte de la OMS (20). También se colectó el estado de enfermedad o infección (en vías respiratorias o diarrea) en las dos semanas previas a la recolección de la información, y la lactancia materna predominante (recibía leche materna en el momento de la visita, además de otros líquidos).
Para las madres, las variables que se colectaron fueron la edad, el peso (medido con báscula Tanita Corp. Arlington Heights, IL, EUA; precisión de 0,1 kg) y la talla (mediante estadímetro de Short Productions, Onley, Maryland, EUA; precisión de 0,1 cm), para estimar el índice de masa corporal (kg/m2) y clasificarlo en: peso bajo (< 18,5), peso normal (18,5 a 24,9), sobrepeso (25 a 29,9) y obesidad (≥ 30,0) (21). Se midió la Hb para estimar la presencia de anemia utilizando procedimientos y ajustes similares a los descritos previamente (1). Los puntos de corte fueron: < 11,0 g/dL en mujeres embarazadas y < 12,0 g/dL en no embarazadas (1). Además, se consideró la escolaridad en cuatro categorías (sin escolaridad, preescolar junto con primaria, secundaria, y media junto con nivel superior). Finalmente, se incluyó un índice de marginación a nivel de localidad, el cual se construye con nueve indicadores sobre educación, características de las viviendas, población e ingresos. El índice se presenta en tres categorías (bajo, medio y alto).
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se reportan porcentajes para las variables categóricas y medidas de tendencia central y de dispersión (media, desviación estándar) para las continuas. Se estimó el cambio de la condición de anemia entre 2008 y 2012, según las características de interés, considerando la medición de 2008 como referencia y presentando los porcentajes en cada categoría de cambio. Se realizó un análisis de asociación entre cada covariable y la variable de desenlace, estimando medias o proporciones de las covariables en cada una de las categorías de cambio de la anemia. Para variables categóricas se llevó a cabo la prueba de homogeneidad en la distribución de las categorías basada en el estadístico jí-cuadrado y, para las de tipo continuo se realizó la prueba de igualdad de medias basada en el estadístico F.
Para evaluar la asociación entre indigenismo, NSE e IA en 2008 y el cambio en el estado de la anemia, se emplearon tres modelos multinomiales, incluyendo covariables de ajuste en cada uno. Después de cada estimación, se obtuvieron probabilidades ajustadas por covariables para cada categoría de cambio, mediante márgenes predictivos. Finalmente, para cada categoría de cambio en el estado de anemia se realizaron los contrastes de los márgenes predictivos entre categorías de las variables predictoras. Se incluyeron como variables de ajuste de la población infantil la edad, sexo, talla baja y lactancia. En cuanto a la información de las madres, se incluyó la edad, anemia y escolaridad, mientras que, las variables incluidas en los modelos correspondientes a la localidad, fueron el índice de marginación y los grupos del ensayo comunitario descritos en la figura 1.
En todos los análisis, los errores estándar fueron ajustados por la dependencia de los datos al interior de las localidades. Los análisis estadísticos se realizaron en el software Stata 14 (StataCorp. 2015. Stata Statistical Software: Release 14. College Station, TX: StataCorp LP).
RESULTADOS
La muestra de análisis fue de 1164 niñas y niños, la prevalencia general de la anemia fue del 40,5 % en 2008 y del 11,9 % en 2012. El 50,0 % de localidades de la muestra fueron clasificadas como indígenas. La IA, en cualquiera de sus categorías, fue del 76,3 % en 2008. El estado de la anemia y las proporciones de las categorías de cambio intrasujeto se muestran en la figura 1. En el periodo comprendido por el estudio se encontró que el 53,6 % nunca padecieron anemia y el 5,8 % la desarrollaron. También, el 34,5 % se recuperaron y el 6 % fueron persistentes con respecto a esta condición.
La asociación entre las cuatro categorías de cambio intrasujeto en el estado de la anemia (2008 a 2012) con diferentes covariables se muestran en la tabla I. Se observó asociación estadísticamente significativa con el sexo masculino (p = 0,005), la lactancia materna predominante (p = 0,042) y el bajo peso (p=0,038) en niñas y niños. Las covariables maternas estadísticamente asociadas fueron la Hb (p < 0,001) y la anemia (p = 0,043). La población preescolar que vive en localidades con población preponderantemente de condición indígena fue estadísticamente diferente entre las categorías de cambio de la prevalencia de la anemia (p = 0,003).
*Prueba de significancia según los estadísticos jí-cuadrado o F.
†Se presentan medias ± error estándar para variables de tipo continuo y porcentajes para variables categóricas
1Lactancia materna predominante: recibía leche materna al momento de la visita, además de otros líquidos.
2Talla para la edad, peso para la edad o peso para la longitud < -2 DE.
3Peso para la longitud > 2 DE.
4Enfermedad o infección previa: si en las dos semanas previas a la visita tuvo alguna enfermedad o problema de salud de vías respiratorias o diarrea.
5Debido a que las proporciones de desnutrición son muy bajas, únicamente se presentan datos de IMC normal, sobrepeso y obesidad.
6Concentración de hemoglobina ajustada por altitud sobre el nivel del mar.
7Anemia: concentración de hemoglobina (Hb) < 11,0 g/dL en mujeres embarazadas y en preescolares, y < 12,0 g/dL en las mujeres no embarazadas > 15 años.
8Nivel socioeconómico: calculado por componentes principales, considerando características de la vivienda y enseres en el hogar, se categorizó mediante terciles en tres niveles: bajo, medio y alto.
9Puntaje de intensidad global de la marginación socioeconómica, categorizado en: bajo, medio y alto.
10Indigenismo: localidades cuya población habla alguna lengua indígena en > 80 %.
Las probabilidades ajustadas por las covariables de las cuatro categorías de cambio en el estado de la anemia y su asociación con el indigenismo de la localidad, el NSE y la IA en el hogar se muestran en la tabla II. Según la condición de indigenismo, la proporción en la categoría “sin anemia” fue 11,6 (EE ± 0,46) puntos porcentuales (pp) mayor en localidades indígenas con respecto a las no indígenas (p = 0,012) en niñas y niños. La proporción en la categoría de “recuperación de anemia”, fue -13,2 (EE ± 0,44) pp menor en las localidades indígenas con respecto a las no indígenas (p = 0,003). En relación con el NSE, la proporción de la categoría “desarrollaron anemia” fue -4,0 (EE ± 0,01) pp menor el NSE medio en comparación con el NSE bajo (p = 0,035).
*Estimados por medio de tres modelos multinomiales, ajustados por variables del niño (edad, sexo, lactancia materna, bajo peso, talla baja), de la madre (anemia, edad, escolaridad) y del grupo de estudio; adicionalmente, en cada modelo, según el caso: del hogar (nivel socioeconómico) y de la localidad (nivel de marginación y/o indigenismo); a partir de ellos se estimaron las proporciones de cada categoría de cambio como posestimación. Los errores estándar se ajustaron por la dependencia de los datos al interior de las localidades; n = 1164.
†Se presentan los contrastes (diferencias) de las proporciones entre las categorías de cada variable de interés: indigenismo (indígena y no indígena), NSE (NSE bajo, NSE medio y NSE alto) e IA (SA, IA leve, IA moderada e IA severa) para cada categoría de cambio en el estado de la anemia.
Las proporciones de las categorías de cambio intrasujeto de la anemia fueron similares entre las categorías de IA en 2008.
DISCUSIÓN
Este estudio documenta los cambios intrasujeto en el estado de la anemia de niñas y niños durante la etapa preescolar, mostrando una asociación de dichos cambios con el indigenismo y el nivel socioeconómico (NSE), en una muestra de localidades rurales con predominancia indígena, carencias económicas y alta marginación, que fueron beneficiarias de los programas sociales Prospera y PEI-CONAFE en el país.
En relación con la importancia de la anemia para la salud pública, en esta población preescolar se documentó un problema severo de anemia (40,5 %) (1) en 2008, mientras que en 2012 este se redujo a un problema leve (11,9 %) (1); es decir, hubo una reducción de 28,6 puntos porcentuales. La prevalencia de la anemia en 2012 fue similar a la reportada en otras zonas rurales en las que operaba el programa “Prospera” (11,2 %) (13), mientras que la prevalencia de la anemia en 2012 fue mayor a la reportada en la población preescolar mexicana en las zonas rurales (23,3 %) (6). De acuerdo con esto, la menor prevalencia de la anemia en la población beneficiaria de Prospera y PEI-CONAFE podría deberse a los componentes de ambos programas, entre ellos, a la entrega y el consumo de suplementos nutricionales, a las sesiones educativas para mejorar las prácticas de salud y nutrición infantil y al acceso a servicios básicos de salud (14-16). Por lo anterior, dicha diferencia reflejaría una mejoría en el estado de hierro en esta población. Además, se sabe que, conforme aumenta la edad, el riesgo de anemia disminuye en la población preescolar (6).
En relación con el indigenismo, dentro de la categoría sin anemia, la diferencia de cambio intrasujeto en los preescolares fue mayor en las localidades indígenas que en las localidades no indígenas (p = 0,012). Así mismo, la recuperación de la anemia fue menor en las indígenas (p = 0,003). En México se ha documentado un patrón de mayores prevalencias de la anemia en la población infantil de los hogares identificados como indígenas, al compararlos con los no indígenas (22). Encontramos que, en las localidades con predisposición de condición indígena, el porcentaje que se recuperó de la anemia fue menor, reflejo de las condiciones en que viven estas niñas y niños. El contexto de menor acceso a servicios básicos y de salud, destacando la inequidad social existente, podría dificultar que salgan del estado de anemia (23). También, se han distinguido contrastes en el estado de la anemia y en otros desenlaces de nutrición infantil en las diferentes regiones; por ejemplo, existe mayor prevalencia de la anemia y de la desnutrición crónica en la población preescolar de la región sur que en la del norte (24,25).
De igual forma, en nuestro estudio, en 2012 se reporta un mayor porcentaje que desarrollaron anemia en el NSE bajo comparando con el medio (p = 0,035). Este aspecto se ha documentado (con un diseño y un análisis longitudinales de 1 año) en una población estadounidense de 12 a 36 meses de bajos ingresos (sin considerar el indigenismo); el 30 % presentaron anemia al inicio y continuaron con ella, mientras que el 10 % de aquellos que no la tenían la presentaron al final del seguimiento (26).
En México, y en otras regiones, existe evidencia de estudios transversales que relacionan la mayor proporción de población infantil con anemia en las familias de menores ingresos (10,11,27). Entre los posibles factores relacionados está el limitado acceso y bajo consumo de alimentos con alto contenido de hierro biodisponible. Al respecto, en una muestra representativa de la población mexicana de 24 a 59 meses de NSE alto, los sujetos consumían más hierro biodisponible que los del NSE bajo (p < 0,05); en contraste, los menores clasificados en el NSE bajo se asociaron negativamente con la ingesta de hierro biodisponible (28).
Se ha documentado la relación positiva entre los menores niveles socioeconómicos con la inseguridad alimentaria (IA) medida a nivel del hogar en diferentes estudios y países (9). En México, la proporción de los hogares con IA, tanto moderada como severa, es mayor entre los hogares con menor NSE que entre los hogares con mejor NSE (12).
En el presente estudio no se logró documentar una asociación entre la IA y los cambios de estado de la anemia. Es probable que este hallazgo, como se mencionó previamente, se deba a que la población recibió beneficios y, particularmente, mejoró la calidad de la dieta mediante las transferencias monetarias condicionadas (13-15). En este contexto, un estudio en una población infantil de Brasil no encontró asociación entre la IA en el hogar y la concentración de hemoglobina o la prevalencia de la anemia (29). Contrariamente, hay evidencia de una asociación positiva entre la IA en el hogar y la anemia en la población infantil de diferentes países, aunque existen discrepancias por el uso de diferentes métodos de medición, dificultando esto las comparaciones entre estudios y países (9).
Como limitaciones de este estudio se encuentran la falta de inclusión en el análisis de variables no medidas como el consumo de alimentos ricos en hierro o de inhibidores de su absorción u otras vitaminas, como B12, A y ácido fólico, así como la duración y el tipo de lactancia materna (30), considerando que la leche materna contiene hierro biodisponible en los primeros meses de vida del niño (31). Además, la concentración de hemoglobina materna durante la lactancia puede contribuir a la variación de la misma en los hijos (32). No se incluyó información sobre el cambio en la prevalencia de la IA entre las dos mediciones debido a que no hubo diferencias estadísticamente significativas.
Como fortalezas del estudio destacan el enfoque del diseño y el análisis de los cambios intrasujeto para estudiar las asociaciones de interés. En este sentido, hasta nuestro conocimiento, no existe evidencia de análisis longitudinales y con la misma muestra de sujetos de estudio con dos mediciones de anemia en el contexto donde operan los programas sociales del país, como son las localidades con altos niveles de pobreza, marginación e inseguridad alimentaria, además de elevadas prevalencias de anemia, talla baja e IA en la población infantil, características observadas en nuestra población al inicio del estudio.
En el futuro, en nuestro país se podrían evaluar tanto las intervenciones públicas enfocadas a reducir deficiencias nutricionales en la población infantil como los indicadores de diversidad y consumo de alimentos a nivel individual y comunitario. Dichas intervenciones deberían focalizarse por grupos de edad (6 a 23 meses y mayores de 24) debido a posibles diferencias en las categorías de los cambios longitudinales de la anemia (principalmente en desarrollo y recuperación). Adicionalmente, se deberán tener en cuenta las características de NSE o indigenismo para generar evidencia y redirigir acciones de salud, alimentación y nutrición.
En conclusión, este estudio documenta los cambios en el estado de la anemia y su asociación con el indigenismo y el NSE de la población preescolar rural mexicana, que fue beneficiaria durante cuatro años de dos programas sociales. En él se destacan los hallazgos de problemas importantes en el ámbito de la salud pública, como las altas prevalencias de la anemia, la talla baja y la IA en la población estudiada. Estos resultados justifican la implementación de intervenciones públicas de probada eficacia y efectividad para atender estos problemas y favorecer mejores desenlaces en la salud y nutrición de esta población.