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INTRODUCCIÓN
La anemia constituye un problema de salud pública a nivel mundial. La deficiencia de hierro, en particular, se ha considerado durante mucho tiempo como una de las principales causas de anemia en la mayoría de las poblaciones (1). Por otra parte, aunque la dieta sigue siendo el principal determinante del estatus férrico del organismo, la adiposidad y la composición corporal podrían ser también un determinante adicional del estado del hierro. Existe una relación inversa entre el estado del hierro y la composición corporal, que implica una necesidad de mayores requerimientos de hierro en los individuos con un alto índice de masa corporal. En este sentido, el exceso de grasa puede provocar respuestas inflamatorias y afectar al estatus del hierro. Uno de los mecanismos clave que explica esta relación tiene como eje central a la hepcidina, un regulador clave por el cual la inflamación causa deficiencia de hierro en los individuos con alto contenido de grasa corporal (2). La dieta juega un papel clave en la composición corporal pero, además de afectar al balance energético, la información sobre la influencia de determinados alimentos y nutrientes específicos es aún limitada y, en este sentido, los productos lácteos constituyen un importante grupo de alimentos y son una importante fuente de nutrientes en la dieta (3). Desafortunadamente, en la actualidad el consumo de productos lácteos se encuentra a veces disminuido por las preocupaciones relacionadas con el riesgo de obesidad y los trastornos metabólicos. Sin embargo, varios estudios observacionales y transversales han revelado una asociación inversa entre el consumo de productos lácteos y la composición corporal (4), aunque muchos aspectos de la fisiología de la composición corporal durante el consumo de estos productos lácteos siguen sin estar completamente claros. Incluso en algunos estudios que se centran en los cambios o el mantenimiento del peso corporal se han publicado resultados contradictorios (5).
Como se ha descrito previamente, la adiposidad podría ser un factor determinante del estatus férrico, por lo que sería interesante evaluar la relación entre el metabolismo del hierro y la composición corporal durante la recuperación de la anemia ferropénica nutricional con dietas basadas en leche fermentada de cabra o vaca.
MATERIAL Y MÉTODOS
DISEÑO EXPERIMENTAL
Los protocolos de manejo, cuidado y sacrifico de los animales empleados fueron aprobados por el Comitéde Ética de la Universidad de Granada de acuerdo con las directrices comunitarias de la Unión Europea (Declaración de Helsinki, Directiva UE 2010/63/EU para experimentos con animales).
Período pre-experimental (PPE)
Se han utilizado 60 ratas albinas macho de la raza Wistar (Rattus norvegicus) recién destetadas, que fueron divididas al azar en dos grupos experimentales (grupo control y grupo anémico) y alimentadas ad libitum durante 40 días con dieta AIN-93G con contenido normal de hierro (45 mg/kg de dieta) (6) o contenido bajo de hierro (5 mg/kg de dieta), respectivamente.
Período experimental (PE)
Ambos grupos experimentales (control y anémico) se alimentaron durante 30 días con dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra, dado los beneficios sobre la salud que posee la fermentación láctica.
Se proveyó agua bidestilada ad libitum mientras que la dieta se suministró con la metodología pair-feed, de manera que los animales ingirieran el 80 % de la ingesta media de cada período al día, para evitar las diferencias debidas a la cantidad de dieta ingerida.
Al final de ambos períodos (PPE y PE) se determinó la composición corporal (grasa, masa magra, agua libre y agua total) y, posteriormente, los animales (PPE: 10 controles y 10 anémicos; PE: 20 controles y 20 anémicos) se sacrificaron previa anestesia por vía intraperitoneal con pentobarbital sódico (Sigma-Aldrich Co., St. Louis, MO, EE. UU.). Después de la laparotomía media, las ratas se desangraron mediante canulación de la aorta abdominal. Se analizaron alícuotas de sangre en tubos con EDTA para determinar los parámetros hematológicos. El resto de la sangre se centrifugó (1500 x g, 4 ºC, 15 min) sin anticoagulante para la obtención del suero y el posterior análisis del hierro, la capacidad total de fijación del hierro, la saturación de transferrina, la ferritina y la hepcidina. Así mismo se procedió a la extracción del hígado, que se pesó y lavó con solución salina fría (ClNa al 0,9 % p/v), y posteriormente se almacenó a 80 ºC para la determinación del contenido de hierro y el índice hepatosomático.
ELABORACIÓN DE LAS LECHES FERMENTADAS Y DIETAS EXPERIMENTALES
Las leches fermentadas de vaca o cabra se prepararon según el método descrito previamente por Moreno Fernández y cols. (2016) (7). La composición de las dietas experimentales ensayadas durante el PPE y el PE se muestra en la tabla I.
Tabla I. Composición de las dietas experimentales
aContenido en hierro de la dieta durante el PPE: las dietas fueron preparadas de acuerdo con las recomendaciones del Instituto Americano de Nutrición (Reeves y cols., 1993) para el grupo de control (contenido normal de hierro: 45 mg/kg de dieta) y con bajo contenido en hierro para el grupo anémico (5 mg/kg de dieta) (Pallarés y cols., 1993). El aporte energético es de 17.940 kJ/kg de dieta.
bPara las dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra del PE se formularon correctores minerales específicos teniendo en cuenta el contenido mineral que aportaban las leches fermentadas para alcanzar las citadas recomendaciones. El aporte energético de las dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra es de 17.154 kJ/kg de dieta.
MÉTODOS ANALÍTICOS
Las ratas se pesaron en una balanza digital al inicio y al final de los periodos PPE y PE, y la composición corporal (grasa, masa magra, agua libre y agua total) se determinó usando la resonancia magnética cuantitativa (QMR) con un sistema Echo MRI Analyzer de Echo Medical Systems (Houston, Texas, EE. UU.) según la técnica descrita por Tang y cols. (2000) (8).
Los recuentos de células sanguíneas, la concentración de hemoglobina, el hematocrito, los índices eritrocitarios y el ancho de la distribución eritrocitaria (ADE) se midieron utilizando un analizador de hematología automático Mythic 22CT (C2 Diagnostics, Grabels, Francia).
La concentración sérica de hierro y la capacidad total de fijación del hierro (TIBC) se determinaron utilizando los kits comerciales Sigma Diagnostics Iron y TIBC (Sigma-Aldrich Co., St. Louis, Missouri, EE. UU.). El porcentaje de saturación de la transferrina se calculó a partir de la siguiente ecuación:
Saturación de transferrina ( %) = concentración sérica de hierro (μg/l)/TIBC (μg/l) x 100
La concentración de ferritina en suero se determinó usando el kit Rat Ferritin ELISA (Biovendor Gmbh, Heidelberg, Alemania).
El índice hepatosomático se calculó a partir de la siguiente ecuación:
Índice hepatosomático = (peso del hígado/peso corporal) x 100
La concentración de hierro en el hígado y en las dietas se determinó por espectrofotometría de absorción atómica (EAA) (PERKIN ELMER 1100B, Norwalk, EE. UU.) a partir de una muestra adecuada, previamente mineralizada por vía húmeda y diluida convenientemente, compArándose frente a una serie de patrones de concentración conocida.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
El análisis estadístico se realizó con el programa informático SPSS (versión 22.0, 2013, SPSS Inc., Chicago, Illinois, EE. UU.). Los datos se presentan como valor medio ± error estándar de la media (EEM). Las diferencias entre los grupos alimentados con dietas con contenido normal de hierro y bajo de hierro durante el periodo pre-experimental (PPE) se evaluaron con la prueba de la t de Student. Se utilizó el análisis de la varianza (ANOVA) de una vía para evaluar en el periodo experimental (PE) el efecto de la anemia y comparar las dos dietas experimentales basadas en leche fermentada de vaca o cabra. En caso de una prueba F significativa (p < 0,05), las medias individuales se evaluaron mediante comparación por pares con la prueba de comparación múltiple de Tukey (efectos principales e interacciones significativos). El nivel de significación se estableció en p < 0,05.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
PARÁMETROS HEMATOLÓGICOS
Después de la ingesta de una dieta con bajo contenido en hierro durante 40 días (PPE), todos los parámetros hematológicos fueron menores en el grupo anémico con respecto al grupo de control, excepto el recuento de plaquetas y el TIBC, que fueron mayores (p < 0,001) (Tabla II). Estos resultados confirman que la anemia ferropénica nutricional se instauró experimentalmente en el grupo anémico.
Tabla II. Parámetros hematológicos de ratas controles y anémicas (PPE)
Valores medios ± EEM.
*Diferencias estadísticamente significativas respecto al grupo de control (p < 0,001, test t de Student).
Hb: hemoglobina; VCM: volumen corpuscular medio; HCM: hemoglobina corpuscular media; CHCM: concentración de hemoglobina corpuscular media; ADE: ancho de la distribución de eritrocitos; TIBC: capacidad total de fijación de hierro.
Al final del PE todos los parámetros hematológicos se recuperaron con ambas dietas basadas en leche fermentada; sin embargo, los niveles séricos de hierro fueron menores en el grupo anémico alimentado con leche fermentada de vaca en comparación con sus controles (p < 0,05), lo que revela que la repleción de hierro fue más eficiente con la leche fermentada de cabra (Tabla III). La mejora de la recuperación de la anemia tras el consumo de leche de cabra se ha demostrado en trabajos anteriores de nuestro grupo de investigación (9) en los que el suministro de una dieta basada en leche de cabra a animales con ferrodeficiencia favoreció la recuperación de la anemia ferropénica en comparación con la dieta basada en leche de vaca, debido en parte a los mayores niveles de hemoglobina, hierro sérico y biodisponibilidad férrica que se obtienen gracias a la especial composición nutricional de la leche de cabra, lo que se traduce en una mayor eficacia de la regeneración de la hemoglobina, índice que relaciona la cantidad de hierro de la dieta que se destina a la síntesis de hemoglobina.
Tabla III. Parámetros hematológicos de ratas controles y anémicas alimentadas durante 30 días con dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra (PE)
Valores medios ± EEM..
a,bLos valores de una fila de grupos control con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
A,BLos valores de una fila de grupos anémicos con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
CDiferencias entre ratas controles y anémicas alimentadas con la misma dieta (p < 0,05, test de Tukey).
Hb: hemoglobina; VCM: volumen corpuscular medio; HCM: hemoglobina corpuscular media; CHCM: concentracón de hemoglobina corpuscular media; ADE: ancho de la distribución de eritrocitos; TIBC: capacidad total de fijación de hierro.
Además, esta mejor recuperación de la anemia puede explicarse por las características nutricionales beneficiosas y los componentes bioactivos de la leche de cabra (7,10), que favorecen la absorción de hierro y potencian la actividad y la expresión del transportador de hierro DMT1, mejorando el metabolismo y el almacenamiento del hierro en comparación con la leche de vaca (11).
CAMBIOS PONDERALES E INGESTA DE ALIMENTO
Al inicio del PPE, el peso corporal de los animales corresponde al peso en el destete, por lo que no hay diferencias entre los dos grupos experimentales (control y anémico); este peso se encuentra dentro de los márgenes normales descritos en la bibliografía para esta especie (12). Al final del PPE, el peso corporal fue menor en el grupo anémico que en el grupo de control (p < 0,001), dando lugar a una menor ganancia de peso (p < 0,001), consecuencia de una menor ingesta de alimento en el grupo anémico (p < 0,05) (Tabla IV) y de los menores niveles de hormonas tiroideas que se encuentran en esta patología (13). Las alteraciones inducidas por la deficiencia de hierro en el control del sistema nervioso central son las responsables de la disminución de las hormonas tiroideas y de la afectación de las respuestas termorreguladoras, disminuyendo la tasa metabólica basal y la ganancia de peso (14). Además, la menor concentración de hemoglobina y el menor recuento de hematíes conducen a un menor suministro de oxígeno a las células, limitando la síntesis de ATP y el incremento de peso.
Tabla IV. Peso corporal, ganancia de peso e ingesta de alimento en ratas controles y anémicas (PPE)
Valores medios ± EEM. Diferencias estadísticamente significativas respecto al grupo control (*p < 0,05, † p < 0,001, test t de Student).
El menor peso corporal del grupo anémico también se puede explicar porque la ferrodeficiencia severa tiene un impacto significativo sobre el proceso de la remodelación ósea, disminuyendo la formación de hueso y aumentando su resorción, lo que conduce a un menor desarrollo esquelético (15).
Tras el consumo de las dietas experimentales, la ganancia de peso en el grupo anémico fue la mitad con la dieta basada en leche fermentada de cabra que con la de vaca (p < 0,001), a pesar de que la ingesta de alimento fue similar con ambas dietas (Tabla V).
Tabla V. Peso corporal, ganancia de peso e ingesta de alimento en ratas controles y anémicas (PE)
Valores medios ± EEM.
a,bLos valores de una fila de grupos controles con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
A,BLos valores de una fila de grupos anémicos con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
CDiferencias entre ratas controles y anémicas alimentadas con la misma dieta (p < 0,05, test de Tukey).
SS: sustancia seca.
La grasa de la leche fermentada de cabra tiene mayor contenido en MCT que la de vaca (~ 17 % frente a 7 %) (16), y estos ácidos grasos se absorben y metabolizan rápidamente para obtener energía (17), conduciendo a un menor depósito de grasa y peso corporal (Tabla IX).
Tabla IX. Composición corporal de ratas controles y anémicas alimentadas durante 30 días con dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra (PE)
Valores medios ± EEM.
a,bLos valores de una fila de grupos controles con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
A,BLos valores de una fila de grupos anémicos con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
CDiferencias entre ratas controles y anémicas alimentadas con la misma dieta (p < 0,05, test de Tukey).
ÍNDICE HEPATOSOMÁTICO
Al final del PPE, el peso corporal fue menor en el grupo anémico que en el grupo de control (p < 0,001), mientras que el peso del hígado no presentó diferencias significativas; en consecuencia, el índice hepatosomático (peso del hígado/peso corporal) fue mayor en el grupo anémico (p < 0,05). El contenido de hierro en el hígado fue significativamente menor en el grupo anémico que en el grupo control (p < 0,001) (Tabla VI).
Tabla VI. Índice hepatosomático y contenido de hierro en hígado de ratas controles y anémicas (PPE)
Valores medios ± EEM. Diferencias estadísticamente significativas respecto al grupo control (*p < 0,05, †p < 0,001, test t de Student).
El hígado es el principal órgano de almacenamiento de hierro en el organismo y desempeña un papel crucial en la homeostasis de dicho mineral. Por tanto, los niveles de hierro en el hígado pueden considerarse fiel reflejo del estatus férrico del organismo (18,19). El menor contenido de hierro hepático en el grupo anémico revela que los depósitos de este mineral se encuentran agotados y están directamente correlacionados con la restricción de hierro en la dieta, indicando que se ha alcanzado un grado de ferrodeficiencia severa inducida por el consumo de una dieta con bajo contenido en hierro (19).
En el PE, tras el consumo de las dietas basadas en leche fermentada, el contenido de hierro hepático es mayor en los animales controles que en los anémicos (p < 0,001) (Tabla VI), debido a la severa ferrodeficencia inducida en las ratas durante el PPE, que depleciona los depósitos (20).
El índice hepatosomático de los animales anémicos es similar al de sus controles tras el consumo de las dietas basadas en leche fermentada, y es mayor en ambos grupos de animales alimentados con dieta basada en leche fermentada de cabra que en los alimentados con leche fermentada de vaca (p < 0,001), debido al menor peso corporal (p < 0,01) y el mayor peso del hígado (p < 0,001) encontrado en estos animales (Tabla VII).
Tabla VII. Índice hepatosomático y contenido de hierro en hígado de ratas controles y anémicas alimentadas durante 30 días con dietas basadas en leche fermentada de vaca o cabra (PE)
Valores medios ± EEM.
a,bLos valores de una fila de grupos controles con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
A,BLos valores de una fila de grupos anémicos con distinto superíndice son estadísticamente significativos (p < 0,05, test de Tukey).
CDiferencias entre ratas controles y anémicas alimentadas con la misma dieta (p < 0,05, test de Tukey).
COMPOSICIÓN CORPORAL
Los parámetros de la composición corporal mostraron diferencias entre ambos grupos experimentales durante el PPE. El peso y la grasa corporal fueron más bajos en el grupo anémico que en el grupo control (p < 0,001). Por el contrario, la masa magra, el agua libre y el agua total fueron mayores en el grupo con deficiencia de hierro (p < 0,01 para la masa magra y p < 0,001 para el agua libre y total) (Tabla VIII).
Tabla VIII. Composición corporal de ratas controles y anémicas (PPE)
Valores medios ± EEM. Diferencias estadísticamente significativas respecto al grupo control (*p < 0,05, †p < 0,001, test t de Student).
Después de la repleción de hierro con las dietas basadas en leche fermentada de cabra o vaca, los parámetros de la composición corporal no presentaron diferencias por efecto de la anemia excepto en el peso corporal, que permaneció disminuido en comparación con los controles (p < 0,01). El peso y la grasa corporal fueron menores en ambos grupos de animales alimentados con la dieta de leche fermentada de cabra en comparación con los alimentados con la de leche fermentada de vaca (p < 0,001) y, sin embargo, los porcentajes de masa corporal magra, agua libre y agua total fueron mayores (p < 0,01 para la masa magra y p < 0,001 para agua libre y total) (Tabla IX).
Diversos estudios han confirmado el efecto positivo del consumo de productos lácteos y la ingesta de calcio sobre la composición corporal, reportando una relación inversa con la obesidad, especialmente por disminución de la grasa corporal (21, 22, 23), mostrando así hallazgos similares a los encontrados en este trabajo. El consumo de lácteos, debido a su contenido en calcio, proteínas y otros compuestos bioactivos, podría modular el balance energético del organismo y facilitar la pérdida de peso y grasa corporal.
El calcio puede aumentar la excreción fecal de ácidos grasos, grasas saturadas y ácidos biliares, minimizando los efectos del colesterol sérico y aumentando la pérdida de energía, lo que puede afectar a los marcadores de adiposidad (24) a través de la lipogénesis y la lipólisis. En este sentido, la leche de cabra, debido a su mayor contenido de vitamina D, aumenta la biodisponibilidad del calcio (25), lo que favorece el transporte transcelular de calcio dependiente de energía y puede explicar la disminución de la adiposidad.
Además, la leche de cabra y sus derivados lácteos contienen menor cantidad de caseínas y mayor proporción de proteínas séricas, lo que explica la mayor utilización digestiva de la proteína de la leche de cabra con respecto a la de vaca (26,27). Murphy y cols. (2013) (28) también mostraron una relación inversa entre las proteínas lácteas y los marcadores de adiposidad, indicando que la proteína láctea podría ser el componente responsable de los efectos beneficiosos de la leche sobre la composición corporal (29). Bendtsen y cols. (2013) (30) reportaron el efecto del consumo de proteína láctea y el papel de los lácteos en la saciedad en relación con la pérdida de peso y la prevención del aumento de peso. En este sentido, la leche fermentada de cabra induce una elevación en los niveles de la leptina y una reducción en los niveles de la grelina, disminuyendo el apetito, aumentando la sensación de saciedad y, por consiguiente, reduciendo el peso corporal (31).
CONCLUSIONES
La ferrodeficiencia disminuye el peso corporal debido a los bajos niveles de hormonas tiroideas que genera, y altera las respuestas termorreguladoras y la síntesis de ATP, disminuyendo la tasa metabólica basal y la ganancia de peso. Los datos del presente estudio revelan que, en situación de anemia ferropénica nutricional, la leche fermentada de cabra tiene efectos positivos en relación con la composición corporal, sugiriendo un potencial papel modulador del balance energético del organismo, y facilita la pérdida de peso y grasa corporal, lo que tiene influencia sobre el metabolismo de los lípidos, incrementando el gasto de energía.
