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INTRODUCCIÓN
Numerosos estudios epidemiológicos han demostrado la asociación entre el consumo elevado de frutas, hortalizas y legumbres y una reducción del riesgo de diversas patologías crónicas como enfermedad cardiovascular, accidentes cerebrovasculares y algunos tipos de cáncer, así como de la mortalidad general 1,2,3,4,5,6. Con base en estas evidencias, la Organización Mundial de la Salud (OMS) y la World Cancer Research Fund (WCRF) recomiendan una ingesta diaria mínima de 400 g, equivalente a un total de cinco raciones de vegetales y frutas 6,7.
Los beneficios asociados a una elevada ingesta de vegetales se atribuyen al gran contenido de compuestos antioxidantes, como ácido ascórbico, carotenoides, flavonoides y otros, contenidos en las frutas, hortalizas y legumbres 6,8,9,10,11.
Ante el gran reto que supone la medición de cada antioxidante aisladamente, y su escasa relevancia como indicador de la capacidad antioxidante global, se adoptó el concepto de capacidad antioxidante total (TAC) de un alimento y/o de la dieta 12,13,14. Diversos ensayos pueden ser empleados para la medición de TAC, sin embargo, la capacidad de absorción de radicales de oxígeno (oxygen radical absorbance capacity [ORAC]) 16 se considera el de mayor relevancia biológica 13,15. El valor de TAC en unidades ORAC se define como el número de micromoles de radicales libres que pueden ser neutralizados por 100 gramos de un alimento (1 unidad ORAC = 1 µmol de equivalentes Trolox) 16,17 y es una medida del efecto protector logrado por la acción sinérgica de todos los antioxidantes presentes 12,13,15. Los valores de ORAC para diferentes alimentos se determinaron experimentalmente y están disponibles en la base de datos del Ministerio de Agricultura de Estados Unidos (USDA) 16,17.
La primera estimación de la TAC de la dieta en la población estadounidense fue publicada en el año 2005 por Chun y cols. 18. A partir de entonces, varios estudios han estimado la TAC de la dieta en diferentes grupos poblacionales 19,20,21 y algunos la han asociado con el riesgo de padecer diversas enfermedades 22,23,24,25,26,27, aunque hasta el momento no hay una recomendación específica para la TAC de la dieta 13.
El presente estudio tuvo como objetivo determinar la ingesta de frutas, hortalizas y legumbres, la TAC asociada a dicha ingesta y el aporte de antioxidantes específicos como vitamina C, carotenoides y flavonoides en una muestra de estudiantes universitarios residentes en Asunción y su área metropolitana a partir de recordatorios de ingesta diaria (R24H) 28,29 y la información disponible en las tablas del USDA 17,30,31. Este estudio es el primero en su naturaleza realizado en el país y uno de los pocos en la región, por lo que esperamos sirva de base para nuevas investigaciones sobre la calidad de la ingesta.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se diseñó un estudio transversal para describir la TAC de la dieta asociada al consumo de vegetales y el aporte de vitamina C, flavonoides y carotenoides, en adultos jóvenes de zonas urbanas de Paraguay.
Estudiantes matriculados en el año 2012 en la carrera de Medicina de la Facultad de Ciencias de la Salud de la Universidad Católica de Asunción (FCS-UCA), Campus Asunción, fueron seleccionados por muestreo aleatorio estratificado por cursos. De los 281 estudiantes sorteados, 219 aceptaron participar voluntariamente mediante la firma de un consentimiento informado; de estos, 190 completaron las evaluaciones. El tamaño de muestra, calculado para una proporción esperada del 20% de sujetos con consumo apropiado de hortalizas y frutas, 10% de amplitud del intervalo de confianza y nivel de confianza de 95%, resultó en 192 sujetos. La proporción esperada se estimó mediante un cuestionario de frecuencia de consumo aplicado previamente a 40 estudiantes seleccionados al azar de la población de estudio, estableciendo como punto de corte una ingesta de al menos 300 g diarios de vegetales en forma de frutas frescas y hortalizas crudas, como una aproximación a las recomendaciones de la OMS 7.
Se evaluó el consumo diario de alimentos mediante la aplicación de tres recordatorios de 24 horas (R24H) en diferentes estaciones del año y distintos días de la semana, incluyendo en todos los casos uno posterior a día festivo 28,29. Las mediciones se realizaron en el local de la FCS-UCA mediante entrevistas individuales y concretadas en el día para evitar sesgo 29 y se respetaron en todo el estudio los principios éticos para la investigación con seres humanos. Se registró lo consumido por cada sujeto en desayuno, almuerzo, merienda y cena, además de los excesos, especificando con la mayor precisión posible las cantidades consumidas y el método de preparación de cada alimento. Para mayor precisión en las estimaciones, se empleó un conjunto de vajillas y cubiertos de diferentes tamaños y capacidad conocida, así como réplicas de frutas y un atlas fotográfico de alimentos y preparaciones con pesos y composiciones conocidas elaborado para el efecto 29,32. Para los jugos y las preparaciones se interrogó sobre sus componentes, proporciones empleadas y modo de elaboración, tanto de las formas sólidas (tartas, guisos, y soufflés) como de las líquidas y semisólidas (sopas, caldos y salsas), empleando como referencia una publicación de gastronomía local 33. Para las frutas y hortalizas crudas se consideró la fracción comestible 32. Además, se recabó información sobre la composición de los alimentos ofrecidos en el servicio de alimentación del campus. Los frutos secos, cereales y tubérculos fueron excluidos de la estimación de ingesta, acorde a lo sugerido por la OMS y la WCRF 6,7,28.
A partir de los datos colectados se estimó para cada sujeto la ingesta diaria media (IDM) del total de vegetales en gramos y raciones para frutas, jugos de fruta, hortalizas crudas, hortalizas cocidas y legumbres, así como de vitamina C, flavonoides, β-caroteno y otros carotenoides (licopeno, luteína y zeaxantina), aplicando un programa de desarrollo de dietas (Nutrisys(r) 2.1, San Lorenzo). La TAC, expresada en ORAC, de la dieta y por grupo de vegetales se determinó con el mismo programa, empleando la base de datos del USDA 17. Para el contenido de antioxidantes específicos se recurrió a las correspondientes bases de datos del USDA 30,31. La adecuación de la ingesta se calificó según la recomendación de la OMS de tres raciones diarias (RD) de frutas y dos de vegetales, asumiendo la magnitud de RD como 80 g 6,7. Para estimar el aporte de antioxidantes de cada grupo de vegetales se definió la capacidad antioxidante específica ETAC como el cociente entre el valor medio de TAC para cada grupo de vegetales y su media de ingesta, expresados como unidades ORAC/100 g. Para cada vegetal se seleccionaron los datos de aquellas variedades más consumidas en el país, y cuando estaba disponible más de una, se aplicaron valores medios. Los datos personales, los de ingesta (expresados en peso y número de raciones) y el TAC de cada sujeto fueron analizados mediante estadística descriptiva (Epi info 7.0 , CDC, Atlanta). Las asociaciones entre las variables derivadas de la ingesta y el sexo o el hábito tabáquico se evaluaron con las prueba t de Student o de Mann-Whitney-Wilcoxon según se lograban o no condiciones de validez, respectivamente. La relación entre categorías de ingesta de vegetales expresadas en RD y el sexo se evaluó con la prueba de Chi-cuadrado. Todas las asociaciones se consideraron estadísticamente significativas para valores p < 0,05.
RESULTADOS
La muestra estuvo conformada por 190 estudiantes, 116 (61%) mujeres y 74 (39%) varones, con edades comprendidas entre 18 y 29 años y una media de 21 años.
Mediante los R24H se encontró una IDM de 262,2 g/d de vegetales, con el mayor aporte dado por las frutas y las hortalizas cocidas, con 76,9 y 75,1 g/d, respectivamente, y el menor por las legumbres (4,5 g/d) (Tabla 1).
Tabla I Ingesta diaria de alimentos vegetales en adultos jóvenes de Asunción relevada mediante recordatorios de 24 horas (n = 190)
La IDM para las frutas fue de 134,8 g/d, compuesta por 76,9 g/d de frutas enteras y 57,9 g/d como jugos. Las frutas consumidas en mayor cantidad fueron manzanas, bananas, naranjas y peras. La IDM de las hortalizas fue de 123 g/d, integrada por 47,8 g/d de las crudas y 75,1 g/d de las cocidas. Las hortalizas consumidas con mayor frecuencia en forma de ensaladas fueron lechuga, tomate, zanahoria, repollo blanco y cebolla. La IDM de legumbres solo fue de 4,5 g/d (Tabla 1).
Respecto de la TAC, en la muestra estudiada, las frutas, hortalizas y legumbres aportaron una media equivalente a 3093 unidades ORAC. El mayor aporte provino de las frutas enteras, con una media de 1.624 ORAC (52,5% de la TAC total), y el menor, de las legumbres, con un valor de 106,4 ORAC (3,4% de la TAC total) (Tabla 2). Llamó la atención el valor particularmente elevado de TAC alcanzado en algunos sujetos (≥ 8.000 unidades ORAC), en los que se verificó el consumo de manzanas en más de una ocasión o la inclusión de otros vegetales con valores elevados de TAC como lentejas, aceitunas, frutillas, ciruelas y jugo de acerola.
Tabla II TAC asociada al consumo de alimentos vegetales en adultos jóvenes de Asunción relevada mediante recordatorios de 24 horas (n = 190)
La media de TAC proveniente de frutas enteras y jugos de fruta resultó en 2.068 unidades ORAC, y poco más del 25% de los sujetos tuvo un aporte igual o mayor a 3.000 ORAC de estos alimentos. La media de TAC de la dieta asociada a hortalizas crudas y cocidas fue de 918,4 unidades ORAC y el 25% de los sujetos mostró un aporte de TAC igual o mayor a 1.215 ORAC, asociado a hortalizas. La contribución media de las legumbres a la TAC de la dieta fue de 106,4 unidades ORAC, lo cual constituye el 3,4% del valor de ORAC aportado por los vegetales debido al bajo consumo de estas. La distribución de los sujetos en categorías de ingesta total de TAC muestra que el 25% de los sujetos con mayor valor de antioxidantes asociado a la ingesta vegetales recibe 4.400 ORAC/día (Tabla 2).
El aporte específico de antioxidantes, expresado como ETAC, resultó en 1.179 ORAC/100 g para el conjunto de los vegetales consumidos. Las legumbres y las frutas mostraron los mayores valores de ETAC, con 2.364 y 2.111 ORAC/100 g, respectivamente. Los valores intermedios correspondieron a las hortalizas cocidas, los jugos de fruta y las hortalizas crudas, con 805, 767 y 657 ORAC/100 g, respectivamente. Complementariamente, al considerar una ingesta diaria recomendada de vegetales de 400 g/d, resulta un promedio de 4716 ORAC/día como aporte recomendado, solo superado por el 20,5% de los sujetos encuestados. La distribución de los sujetos en categorías de IDM de vegetales, con base al número de RD consumidas, reveló un muy bajo nivel de ingesta, ya que solo 32 sujetos (16,9%) alcanzaron el valor recomendado. El 50% de los sujetos presentó una ingesta inferior a tres RD de vegetales y frutas (Tabla 3). La distribución de la muestra por categorías de consumo en RD evidenció que solo 51 sujetos (26,8%) consumieron las dos RD recomendadas de hortalizas y solo 36 sujetos (18,9%), las tres o más RD de frutas.
Tabla III Distribución de la muestra por RD de vegetales consumidos, ID total de vegetales y TAC asociada (n = 190)
*Ración = 80 g (6).
La ingesta media de vitamina C en la muestra total fue de 73,2 mg/d, con medias de 74,7 y 70,8 mg/d para mujeres y varones, respectivamente. Al respecto, solo 34 mujeres (29,6%) y 20 varones (27,0%) alcanzaron 75 mg/d y 90 mg/d, respectivamente. En este estudio, los flavonoides alcanzaron un consumo medio de 26,4 mg/d y los carotenoides totales fueron 4848 μg/d, distribuidos en 2107 μg/d para α-caroteno, β-caroteno y criptoxantina, 573,6 μg/d para luteína y zeaxantina y 2167 μg/d para licopeno.
No se observaron diferencias por sexo en la IDM del conjunto de vegetales, frutas, hortalizas y legumbres, ni en el aporte de antioxidantes específicos. Sin embargo, más varones (59,5%) que mujeres (43,5%) alcanzaron una ingesta total de vegetales igual o mayor a tres raciones diarias (p = 0,032, Chi-cuadrado). No se encontró diferencia entre los sexos en la ingesta media de TAC, en unidades ORAC, procedente de consumo total de vegetales (3113,5 ORAC en mujeres, 3061,0 ORAC unidades en varones, p = 0,87; prueba t), ni por grupos específicos de vegetales.
El estudio sugiere la existencia de una dieta más rica en antioxidantes en las mujeres, ya que su ETAC (1.238,3 ORAC/100 g) fue significativamente superior que el de los varones (1034 ORAC/100 g) (p = 0,028; prueba de Mann-Whitney-Wilcoxon). No se observaron diferencias en los valores medios de las variables observadas entre fumadores y no fumadores.
DISCUSIÓN
La muestra estudiada reveló un bajo nivel de IDM de vegetales y, en consecuencia, un bajo aporte de antioxidantes. La IDM para el total de vegetales (262,2 g/d) resultó sensiblemente inferior a los 400 g/d recomendados por la OMS 4,7, a los 335 g/d observados como mediana (77-772 g/d como percentiles 10º-90º) en la cohorte europea de once países 4 y a los 333 g/d estimados a partir de los informes de ingesta de la NHANES de los EUA 27, ambos con datos obtenidos por medición con R24H. La IDM total de vegetales del presente estudio se aproxima a los 243 g/d (equivalentes a 3,04 RD) referidos por Peltzer y Pengpid 34 para 17 789 estudiantes universitarios de 26 países de América, África y Asia, y a las 3,59 RD (equivalentes a 287,2 g/d) de un estudio realizado en Brasil 35, pero superan a lo informado localmente 36,37 y en otro estudio de la región 38. Solo el 16,9% 32 de los estudiantes consumió por lo menos 400 g de vegetales por día, comparable con el 13,5% de adultos de Brasil que cumple esta recomendación 35, y es similar al 17,2% informado para universitarios de diversos países 34.
La ingesta de frutas, enteras y como jugos, solo alcanzó la frecuencia recomendada 7 de tres RD en el 18,9% 36 de los sujetos y una gran mayoría (42,1%) consumió menos de 1 RD, frecuencia sensiblemente superior al 14,3% informado por Peltzer y Pengpid para < 1 RD en los universitarios 34. El consumo medio observado (134,8 g/d, mediana 100 g/d) resultó superior a lo informado (1,39 RD equivalente a 111 g/d) para estudiantes universitarios 34 y quedó por debajo de la mediana de la cohorte de la UE (170 g/d) 4, especialmente de las cifras de países mediterráneos como España (313 g/d) e Italia (307 g/d) 4. En un estudio reciente realizado en Corea del Sur, el consumo medio de fruta fue de 177,5 g/d 21 y en adultos de Brasil 35 fue de 208 g/d. No se apreciaron diferencias en la ingesta entre los sexos, siguiendo el comportamiento informado en muestras de universitarios 34 y otro estudio de la región 35.
El consumo de hortalizas registrado en este estudio (123 g/d) es bajo, ya que solo el 26,8% alcanzó las dos RD recomendadas 7, y resultó ligeramente inferior al valor global del EPIC (134 g/d) 4 y a los 133 g/d de los universitarios de diversos países 34 y bastante inferior a los 204 g/d referidos para los adultos brasileños 35. La ingesta diaria de legumbres fue muy baja (4,5 g/d), pero superior a los 1,8 g/d informados en estudiantes de Tucumán 38. No se constató consumo de legumbres en el 71,6% de los estudiantes y solo 17 sujetos (6,8%) alcanzaron la ingesta recomendada por la SENC 32 de dos a cuatro raciones por semana (23 g/d).
En esta muestra, las frutas, hortalizas y legumbres aportaron una TAC de 3.093 ORAC, inferior a lo reportado para poblaciones de Singapur y Suecia, con valores de 5.636 ORAC 13,39,40 y 5500 ORAC 26, respectivamente. Más recientemente, en Suecia se estimaron ingestas diarias totales de TAC de 14.736 ORAC y 13 310 ORAC para varones y mujeres, respectivamente 2, de los cuales la mitad estarían aportados por frutas y vegetales 25. Sin embargo, la metodología empleada en esas estimaciones carece de la precisión que proporciona el R24H y generalmente sobreestima la ingesta real de vegetales 28. Un dato más reciente de la TAC estimada por R24H procede de la evaluación NHANES del periodo 2007-2012, que fue calculado en 126 mg de equivalentes de vitamina C (mg VCE) procedentes de frutas, hortalizas y legumbres, por ponderación de la ingesta en los grupos de estudio 27. La equivalencia entre mg VCE y ORAC se estimó en 13,2 ORAC/mg VCE para las frutas y 33,5 ORAC/mg VCE para las hortalizas y legumbres, a partir de los datos de actividad antioxidante en mg VCE de Chun y cols. 18 y los valores de ORAC tomados de la base de datos de USDA 17 para los mismos alimentos. Con estas consideraciones, resulta de la encuesta NHANES un aporte diario de TAC vinculado a frutas, hortalizas y legumbres de 2.760 ORAC, ligeramente inferior al obtenido en el presente estudio. Es digno de mención que una ingesta diaria de TAC equivalente a 5.500 ORAC/d provenientes de vegetales se relacionó con un riesgo disminuido de padecer infartos 13,25,26.
En el presente estudio, las frutas aportaron 2.068 ORAC/día, muy por debajo del valor 4.200 ORAC/d informado a partir de una cohorte de mujeres suecas 19, mientras que las hortalizas y legumbres contribuyeron con una media de 1.025 ORAC/d, también inferior a las 2.610 ORAC/d del mencionado estudio 19.
El valor de ETAC en la muestra estudiada fue de 1.179 unidades ORAC/100 g, mayor que las 644,3 unidades ORAC/100 g para los vegetales típicos consumidos en la dieta japonesa 20. Con base en el valor de ETAC de la muestra estudiada, se estimó que el valor de TAC que aportarían las cinco RD recomendadas por la OMS sería de 4.716 ORAC/d. Esto evidencia que mediante el incremento de la ingesta total de vegetales a cinco o más RD podrían alcanzarse los valores de TAC reportados por otros estudios, aun sin modificar el tipo de vegetales consumidos.
En este estudio, los valores más altos de ETAC se asociaron a las frutas (2.111 ORAC/100 g) y las legumbres (2.364 ORAC/100 g). Ya que el valor de ETAC constituye un indicador de la calidad en cuanto al poder antioxidante de determinado grupo de alimentos, estos resultados avalan la recomendación de aumentar el consumo de frutas y legumbres con fines preventivos a nivel local. Las frutas más consumidas (manzanas, bananas, naranjas y peras) aportaron TAC por cada 100 g a razón de 3049, 795, 1961 y 2201 ORAC, respectivamente 17. Se detectó elevada proporción de ingesta de manzana en la mayoría de los sujetos y fue uno de los determinantes del alto aporte de las frutas a la TAC de la dieta. El bajo consumo de frutillas y ciruelas impidió que su alta capacidad antioxidante, 4302 ORAC/100 g y 7581 ORAC/100 g, respectivamente 17, tuviera alto impacto.
Con relación a las legumbres, a pesar de los altos valores de TAC de los porotos y las lentejas (2249 ORAC/100 g y 7282 ORAC/100 g, respectivamente [17]), estas contribuyeron poco a la TAC de la dieta de los estudiantes, debido a su bajo consumo, si bien hay continua disponibilidad local de los mismos a precios asequibles y forman parte de la tradición culinaria del país. Este hecho podría ser aprovechado para promover un mayor consumo de estas mediante programas de intervención educativa.
Los valores excepcionalmente altos de TAC de la dieta alcanzados por algunos sujetos de la muestra se asociaron a la elevada ingesta de vegetales ricos en antioxidantes. Esta observación concuerda con los hallazgos de un estudio realizado en Irán 24, donde los sujetos del cuartil más alto de TAC de la dieta habían consumido mayor cantidad de frutas, legumbres y otros vegetales con elevado contenido de antioxidantes, lo que permite sugerir como estrategia para incrementar la TAC de la dieta, aun sin aumentar la ingesta total de vegetales, la promoción del consumo de especies como lentejas, soja, repollo rojo, brócoli cocido, aceitunas, frutillas y ciruelas, entre otros 17. No se encontró diferencia en los valores de TAC total aportada por vegetales entre fumadores y no fumadores, lo que concuerda con los hallazgos del estudio de Yang 14.
La ingesta media de vitamina C en la muestra fue de 73,2 mg/d, valor inferior a los 96 mg/d informados para la población estadounidense 8. El aporte de flavonoides fue de 26,4 mg/d, valor similar al reportado para la dieta holandesa (23 mg/d) pero inferior al de la población estadounidense (103 mg/d) 18. La ingesta media de carotenoides totales aportados por vegetales y frutas fue de 4.848 μg/d y es inferior a los 5.106 μg/d reportados para la población de Singapur, pero superior a los 3.727 μg/d para la población estadounidense 39. Sin embargo para estos últimos no se consideraron los carotenoides aportados por las frutas.
Numerosos estudios asocian los valores de TAC total de la dieta con la prevención o riesgo de padecer determinadas patologías 13,22,23,24,25,26,27 y han contribuido a establecer niveles deseables de ORAC, lo cual se traduce en recomendar una ingesta diaria de al menos 7.000 unidades ORAC/d y un valor deseable de 12.000 unidades ORAC/d 13,25, valores ligados al consumo de siete a diez RD de hortalizas y frutas, incluidas algunas con valores muy elevados de TAC 13. Sin embargo, dada la falta de valores de referencia para la TAC de la dieta, su estimación en la población paraguaya solo tendrá validez si se relaciona con la ingesta de vegetales en gramos y/o raciones, a fin de compararla con las recomendaciones específicas de la OMS. Una de las limitaciones de esta investigación radica en desconocer la TAC total de la dieta, que, además de los vegetales y frutas, depende de la ingesta de otros alimentos como té, café, vino, chocolate, granos enteros y otros 25,26,27, referidos en otros estudios como aportantes de hasta el 55% de la TAC total 26. Con estas consideraciones, podemos afirmar que el aporte de TAC asociado a las frutas y hortalizas en la muestra resulta inferior al valor óptimo descrito con propósitos preventivos 13. Los valores obtenidos en este estudio tienen el sesgo inherente a la muestra, constituida por jóvenes con niveles socioeconómicos y de instrucción superiores a la media nacional, lo que lleva a suponer que la misma metodología aplicada a estratos menos favorecidos de la sociedad podría indicar ingesta de vegetales y valores de TAC inferiores a los informados.
Como fortalezas del presente estudio, destacan la metodología empleada, tanto en lo relativo al instrumento para el registro de ingesta y su protocolo de aplicación (tres R24H y uno referente a día festivo) como a las bases de datos empleadas para los cálculos, que se ajustan a los estándares aceptados a nivel internacional y constituyen la metodología de referencia 4,28,29.
El presente estudio proporciona la primera estimación de la ingesta diaria de antioxidantes y la capacidad antioxidante de la dieta asociada a vegetales en una muestra de la población de Paraguay, constituyéndose en una referencia para futuros estudios en el país.
