ARTÍCULO ORIGINAL

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VALIDEZ DE LA CÁMARA NO MIDRIÁTICA EN EL 
CRIBADO DE LA RETINOPATÍA DIABÉTICA Y ANÁLISIS 
DE INDICADORES DE RIESGO DE LA RETINOPATÍA

VALIDITY OF THE NON-MYDRIATIC CAMERA FOR DIABETIC 
RETINOPATHY SCREENING AND ANALYSIS OF RETINOPATHY 
RISK INDICATORS

BAEZA DÍAZ M¹, GIL GUILLÉN V², OROZCO BELTRÁN D², PEDRERA CARBONELL V³, 
RIBERA MONTES C⁴, PÉREZ PONS I⁵, MARTÍNEZ-TOLDOS J¹

 

 

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Recibido: 2/2/04. Aceptado: 31/7/04.
Hospital General Universitario de Elche y Departamento Medicina Clínica. Universidad Miguel Hernández Elche. Alicante.
1 Doctor en Medicina. Hospital General Universitario Elche.
2 Doctor en Medicina. Departamento Medicina Clínica. Universidad Miguel Hernández Elche.
3 Doctor en Medicina. Unidad de Investigación Área 17 Atención Primaria (Elda-Petrer).
4 Licenciada en Medicina. Unidad de Investigación Área 17 Atención Primaria (Elda-Petrer).
5 Diplomada en Enfermería. Unidad de Investigación Área 17 Atención Primaria (Elda-Petrer).
Comunicación presentada en el LXXIX Congreso de la S.E.O. (Valencia 2003).
Ninguno de los autores tiene o ha tenido interés comercial ni han recibido apoyo económico para la realización del trabajo.

Correspondencia: 
Manuel Baeza Díaz
C/. Murcia 27, bajo
03005 Alicante
España
E-mail: mbaezadi@ono.com

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INTRODUCCIÓN

La alta prevalencia de la retinopatía diabética (RD) y su evolución a estadios avanzados que conducen a la ceguera, contrasta con la existencia de terapias eficaces como el tratamiento con láser que podría evitar el 60% de las mismas. Teniendo en cuenta que la RD tiene una evolución ordenada en la severidad de su progresión y que existen métodos validados para poder diagnosticarla, se justifican las campañas de cribado para detectarla (1,2).

Existen dos métodos de certeza para diagnosticar la RD (3,4): la obtención bajo midriasis de retinografías con una cobertura de siete campos retinianos de 30º estereoscópicos, descritos en la clasificación de Airlie House (5) y el examen clínico con oftalmoscopia indirecta y biomicroscopia de la retina central.

La imposibilidad de aplicar estos métodos de forma generalizada a la población diabética debido al elevado tiempo que requeriría realizarlos, así como la demanda de una población creciente que excede a la capacidad de los Servicios de Oftalmología, justifica la necesidad de aplicar métodos diagnósticos más sencillos. Para simplificar la exploración se nos ha planteado si con una cobertura menor de 7 campos retinianos se puede realizar el diagnóstico de RD y por otro lado si con los nuevos retinógrafos esto se podría realizar sin midriasis farmacológica.

El objetivo del presente trabajo es desarrollar una estrategia de exploración con un retinógrafo no midriático (RNM), con adecuados indicadores de validez con respecto al patrón oro para detectar RD y los grados de severidad susceptibles de derivación al oftalmólogo. Además se analizaron factores de riesgo de la RD que pudieran ayudar a aumentar la sensibilidad del cribado. Por un lado se calculan los indicadores de validez que tendría un tiempo de evolución de la diabetes prolongado (más de 20 años) en relación a la RD derivable, y de otro lado, los indicadores de validez que tendría si se considerara el mal control metabólico (Hemoglobina glicosilada mayor del 10%) como criterio de RD derivable.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se diseñó un estudio observacional transversal para determinar la validez de una prueba diagnóstica. Se define como factor del estudio el RNM Topcon modelo TRC-NW6S (Topcon Corporation. Tokio, Japón) y como método de certeza con el que se compara se utilizó la exploración clínica oftalmológica de la retina con oftalmoscopio indirecto y la biomicroscopía de la retina central por medio de la lente de 78 dioptrías (3,4) (Lente asférica de 78D. Volk Optical Incorporated Company. Mentor, Ohio, Estados Unidos).

Se validaron las diferentes estrategias exploratorias con el RNM con respecto al método de certeza a través de tablas de 2X2 en que se calculan: Sensibilidad (S) y Especificidad (E), valor predictivo + (VP+) y valor predictivo – (VP-), indicadores de Utilidad clínica por medio de los cocientes de probabilidad (CP) y fiabilidad a través del índice kappa.

En el anexo 1 se refleja la clasificación de utilidad clínica de la Escuela de Medicina Basada en la Evidencia en la que el CP+ confirma y el CP – descarta el diagnóstico clínico y también se presenta la clasificación de la Fiabilidad o consistencia según Landis y Koch, para establecer el grado de acuerdo entre los 2 métodos (anexo 2).

 

Como escala de medida para el diagnóstico de RD y RD derivable se ha utilizado la clasificación de la RD de la European Field Guide (1,2,6) (tabla I).

Las estrategias exploratorias retinográficas (7) que hemos realizado son las aconsejadas por EURODIAB IDDM y quedan reflejadas en el anexo 3.

Se realizó una exploración de polo anterior con lámpara de hendidura Topcon modelo SL-1E (Topcon Corporation. Tokio, Japón) en la que se valoró la presencia de opacidad de medios oculares. Se registraron los años de evolución de la diabetes tomando como referencia la historia clínica y la entrevista con el paciente. Se determinó la hemoglobina glicosilada por medio de cromatografía en columna de alta resolución y los resultados son expresados como un porcentaje de la hemoglobina total. Los rangos de normalidad son de 4,2 a 7%.

El estudio se dividió en 2 fases:

1.ª Fase: Trabajo de campo. Anamnesis, analítica, exploración oftalmológica realizada por un oftalmólogo con la lámpara de hendidura sin midriasis, a continuación una enfermera realizaba las retinografías de los 3 campos retinianos. También se diseñó un protocolo en el que se utiliza para definir el diagnóstico de la RD el campo macular y el campo nasal. En el caso de que la calidad de las retinografías fuera mala, se instilaba una gota de tropicamida y se volvían a repetir los dos campos, utilizándose estas retinografías para definir el estadio de la retinopatía. Las retinografías eran almacenadas en formato digital. Se realizaba la oftalmoscopia indirecta y biomicroscopía con lente de 78 dioptrías con midriasis. por un oftalmólogo especialista en retina-vítreo.

2.ª Fase: Interpretación de retinografías y análisis de resultados 2 meses después del estudio clínico. Se realizaba la valoración (de manera ciega con respecto al estudio clínico), de forma secuencial de los campos retinográficos, en primer lugar se analizaba el campo 1, definiendo la presencia y grado de retinopatía, a continuación se valoraba la retinografía del campo 2 y con los hallazgos retinográficos encontrados en los dos campos se volvía a definir el diagnóstico y grado de la retinopatía, posteriormente se hacía lo mismo con el campo 3. También se definía el diagnóstico de retinopatía tomando como referencia el protocolo descrito. Esto era realizado de forma consensuada por el equipo de trabajo (oftalmólogo y médicos de atención primaria).

Los pacientes se seleccionaron de entre los incluidos en el programa de diabetes del Centro de Salud de Petrer (Alicante), que cumplieran la condición de padecer diabetes tipo 2 definida por criterios clínicos y que accedieran a participar en el estudio.

Para obtener la muestra seleccionada, sobre un total de 933 pacientes diagnosticados de diabetes mellitus tipo 2 en las historias informatizadas del centro de Petrer se realizó un muestreo probabilístico sistemático de los listados del programa de diabetes (uno de cada cuatro). Se citó telefónicamente a todos los pacientes realizándose todo el protocolo en el mismo día para reducir las pérdidas. A todos los pacientes se les pidió el consentimiento oral para participar en el estudio.

Se excluyeron los pacientes que tenían cataratas severas, algunos de los cuales se encontraba en lista de espera quirúrgica, y aquellos operados de cataratas que tenían opacidad capsular. También se excluyeron dos pacientes con atrofia del globo ocular.

La muestra utilizada fue de 432 ojos correspondientes a 216 pacientes diabéticos. Se excluyeron 56 ojos por opacidad severa de medios para el estudio de validación, por lo que el tamaño muestral final fue de 376 ojos.

Se empleó el gestor de bases de datos Microsoft Excel 2000 y el programa estadístico SPSS-PC para Windows versión 9.0. para el análisis de los datos. Se calcularon intervalos de confianza del 95% de los indicadores de validez (S y E) y valores predictivos. Se construyeron guías de práctica clínica de las estrategias exploratorias propuestas, analizando S, E, VP, CP y Kappa, como ya se ha descrito.

RESULTADOS

La media de edad de los pacientes participantes en el estudio fue de 68,5±10,5 años, de ellos el 34,7% son varones.

En la figura 1 se presenta la distribución de la RD en la que encontramos que el 57,70% no tiene retinopatía, mientras que el resto, el 41,25% tiene un grado variable de retinopatía, destacando que el 26,90% tiene retinopatía diabética pero en un grado leve todavía no susceptible de tratamiento. Se encontró edema macular en el 5,8% de los pacientes, siendo dos terceras partes de los casos edema macular clínicamente significativo. La prevalencia de RD derivable fue del 14,3%.

Fig. 1. Distribución de la retinopatía diabética.

En la tabla II se refleja la guía de práctica clínica de la presencia de RD y de RD derivable.

Como podemos observar en la tabla III hay el doble de pacientes con RD derivable entre los que tienen una Hb A1C ≥10% con respecto a los que tienen niveles menores y hay el triple de pacientes derivables entre los que tienen más de 20 años de evolución de su diabetes con respecto al resto de la muestra.

Cuando relacionamos estas variables comprobamos la baja sensibilidad, valor predictivo (+) que tendría para detectar la presencia de RD derivable, tomar únicamente como referencia el llevar más de 20 años de evolución de la diabetes, o bien tener niveles altos de hemoglobina glicosilada (tabla IV).

Debido a la alta edad media de la población estudiada, se encontró una alta prevalencia de opacidad de los medios oculares, con una frecuencia de catarata severa (6%), moderada (15,1%) y de operados de catarata (16,3%), algunos de ellos con opacidad de la cápsula posterior del cristalino (6,5%).

DISCUSIÓN

Nuestro trabajo cumple con los criterios de la Escuela de Medicina Basada en la Evidencia cuando se realiza un estudio de validez de una prueba diagnóstica. En el estudio utilizamos escalas aceptadas por la comunidad científica para interpretar los resultados, pero que no se utilizan de forma tan completa en otros estudios y que dificulta su comparación, ya que los estudios realizados analizan S, E, VP, pero no los indicadores de Utilidad clínica, ni la Fiabilidad.

Los pacientes incluidos en el estudio se encontraban en diferentes estadios evolutivos de la enfermedad y representan los pacientes diabéticos tipo 2 que normalmente pueden encontrarse en Atención Primaria.

Sobre un total de 376 ojos de 188 pacientes, encontramos que un 41,25% presentan RD, mientras que en el resto no se detecta ningún signo de RD. Los datos de prevalencia de nuestro estudio son similares a los descritos en la bibliografía cuando la muestra proviene de población extrahospitalaria (8,9).

Para lograr una buena eficiencia habría que detectar la RD derivable (14,3%) y no derivar la presencia de cualquier grado de RD (42%). En nuestra serie más de la mitad de los pacientes con retinopatía tienen una RD leve que no es susceptible de ser tratada todavía. Esto evitaría que fueran remitidos al oftalmólogo 322 ojos de los 376 estudiados reduciendo la sobrecarga asistencial existente. Otros investigadores han encontrado también una prevalencia entre el 10-14,6% de RD derivable entre la población diabética general (6,10). En la figura 2 vemos dos casos de RD derivable.

Fig. 2. Retinografías realizadas con el retinógrafo no midriático 
en que se detecta retinopatía diabética derivable.

La Asociación Británica para la Diabetes sugiere que la técnica a emplear para el cribado debería tener una S de al menos el 80% y una E del 95% con respecto al patrón oro con un VP+ del 55%, y menos que un 5% de fracaso de la técnica (11). Se consiguen estos niveles en la validación del protocolo para la detección de RD y cuando utilizamos dos o tres campos excepto una sensibilidad un poco menor, entre un 75 y un 79%. También se cumple este requisito cuando se utilizan el protocolo, o dos o más campos, para validar el RNM cuando analizamos la presencia de RD derivable. Aunque excepto en el protocolo que es de un 3%, el índice de fracaso de la técnica oscila entre un 11,4 y un 13,6%.

En nuestro estudio se consiguen cocientes de probabilidad (de máxima evidencia o tipo A) en todas las estrategias analizadas cuando el resultado de la prueba es positivo, de tal forma que confirmaría el diagnóstico de RD y retinopatía derivable de forma concluyente. Mientras que cuando el resultado de la prueba es negativo descarta el diagnóstico de retinopatía derivable de forma concluyente o tipo A cuando se utiliza el protocolo, pero para la presencia de RD la máxima Utilidad Clínica se consigue cuando se valida el protocolo propuesto, en que se descarta de forma moderada, y esto es debido a la mayor existencia de falsos negativos. Probablemente se explica por el alto porcentaje de pacientes que presentan un grado de RD inicial, en los que pueden pasar desapercibidos lesiones mínimas detectados en la exploración clínica.

Cuando se analiza la Fiabilidad obtenemos indicadores dentro de la categoría de sustancial para la detección de RD cuando se utilizan dos o tres campos y casi perfecto con el protocolo. Al analizar la RD derivable encontramos una fiabilidad casi perfecta para las validaciones de más de dos campos. Toda esta información queda reflejada en la tabla II.

En la muestra estudiada encontramos 20 casos con RD proliferante, pero de ellos sólo 7 no estaban fotocoagulados. Los pacientes fotocoagulados, todos se detectaron y se diagnosticaron como derivables. Mientras que de los 7 pacientes con neovasos de nueva detección, que en el patrón oro se clasificaron como retinopatía proliferante, siendo todos ellos sin características de alto riesgo, 3 de ellos fueron correctamente detectados, mientras que los 4 restantes se habían clasificado como retinopatía preproliferante. A pesar de no haber observado los neovasos en las retinografías, a todos estos pacientes se les calificó como derivables a otro nivel asistencial, en el que serían reevaluados. Otros autores también reseñan la dificultad para diagnosticar los neovasos cuando están en estadios precoces (12, 13).

Hay estudios clásicos como el de Moss (13) comparando la validez e índice de concordancia de realizar menor número de campos que los siete de 30º establecidos como patrón oro, obteniendo unos índices de concordancia por encima del 80% cuando se seleccionaban dos campos retinianos o más.

Cuando realizamos un único campo retiniano, el RNM nos confirma de forma concluyente el diagnóstico de retinopatía, pero no la descarta. La S es del 68% para un campo para detectar retinopatía, y de un 67% cuando valoramos la retinopatía derivable. Otros autores encontraban también malos resultados cuando utilizaban un único campo retiniano (14,15). Aunque otros autores como Hernaez-Ortega et al (16) si encuentran niveles de S y E mayores del 85%.

Cuando realizamos dos campos, mejoraron los resultados de la prueba, aumentando los indicadores de utilidad clínica a un nivel mayor en la gradación de la evidencia, y se obtiene una fiabilidad casi perfecta con respecto al método de certeza cuando analizamos la retinopatía derivable, aunque no varía cuando analizamos la presencia de RD. El estudio de Schachat et al (17) en el que utilizaba fotografías y biomicroscopía retiniana y el de Stellingwerf et al (18) que realizan dos campos con midriasis tienen resultados similares a los de nuestro estudio aunque con un índice de concordancia sustancial.

La adición de un tercer campo obtiene similares indicadores de validez, de utilidad clínica, y de fiabilidad, debido a que con dos campos ya logramos unos resultados de la prueba muy buenos. En el estudio de Liverpool (10) se utilizan tres campos retinianos bajo midriasis encuentran una sensibilidad del 89% y especificidad del 86% para detectar enfermedad ocular. La sensibilidad de la oftalmoscopia fue del 65%, similar a la encontrada en un estudio realizado por nuestro grupo en el área de Santa Pola y Elche (19). Cuando se valoran estudios con imágenes estereoscópicas con tres campos (20,21) se obtiene un índice de Concordancia algo peor que nuestros resultados. Gómez Ulla et al (12) realizaron en su protocolo cuatro campos retinianos sin midriasis farmacológica obteniendo unos excelentes resultados, aunque a la hora de clasificar la retinopatía había una tendencia a infraclasificarla.

El tamaño pupilar es el factor más importante para conseguir una buena calidad de la retinografía, reduciéndose el número de casos perdidos cuando analizamos los resultados del protocolo en que a los pacientes con mala calidad, se les instilaba una gota de tropicamida, mejorando con respecto a cuando la pupila está en su situación basal, que en sujetos de mayor edad y en los pacientes diabéticos debido a sus trastornos en el sistema nervioso autónomo, suelen tener un diámetro pupilar menor al normal. En el resto de estrategias habría que asumir de un 11-13,6% de pacientes que deberían derivarse por no ser susceptibles para la aplicación de la técnica diagnóstica estudiada. En otros estudios (10,13,18) se aconseja realizar la prueba siempre con midriasis por medio de tropicamida y fenilefrina.

El riesgo de aparición de RD varía en función de varios factores (8), siendo los más importantes el tiempo de evolución de la diabetes, que en nuestra serie representa un tiempo de evolución medio de 12,76 años. El segundo factor más importante es el control metabólico de la enfermedad que puede deducirse de los valores de hemoglobina glicosilada y suponía un nivel medio de 7,97%.

La prevalencia de la RD, la evolución a grados mayores de severidad como la presencia de retinopatía diabética proliferante y la aparición de edema macular están fuertemente asociados con la duración de la diabetes (22,23). En nuestro estudio hay un número tres veces mayor de pacientes derivables entre los que tienen más de 20 años de evolución de su diabetes con respecto al resto. Es decir, según nuestros resultados, independientemente de otros factores, entre los pacientes que tienen un tiempo de evolución de su diabetes mayor de 20 años, encontramos que el 30,3% son derivables, que comparativamente con el conjunto de la población diabética en que se detecta entre un 10 a un 14% de RD derivable, supone un incremento a un tercio de estos pacientes que sería preciso derivar.

Los niveles altos de hemoglobina glicosilada se relacionan con la incidencia y progresión de cualquier tipo de RD y del edema macular (24). La concentración de hemoglobina glicosilada es mayor de forma estadísticamente significativa entre los pacientes con retinopatía con respecto a los que no la tienen (8,22). En varios estudios, tras ajustar el tiempo de evolución, la RD sólo aparece en pacientes con niveles de hemoglobina glicosilada media mayores del 10% (25). Así, estos resultados de forma indirecta se manifiestan en nuestra serie, ya que hay el doble de pacientes con retinopatía diabética derivable entre los que tienen una Hb A1C ≥ 10% con respecto a los que tienen niveles menores.

Aunque el estudio no es longitudinal-prospectivo para responder a cuestiones de factores pronóstico, la interpretación de nuestro diseño transversal nos permite concluir, aceptando la limitación del diseño, que un tiempo de evolución mayor de 20 años, o niveles de Hb A1C ≥ 10% puede jugar un papel de mayor gravedad que es orientador en los casos dudosos para su derivación, pero no puede ser utilizado como prueba diagnóstica aislada en la toma de decisiones de derivación, pues los indicadores de Validez y Utilidad clínica no reúnen el nivel requerido.

Con el RNM que se ha estudiado, por su sencillez de manejo, podría realizar las retinografías personal de enfermería no especializado tras un aprendizaje rápido, siendo además el tiempo de exploración por paciente de aproximadamente cinco minutos para los dos ojos.

La posibilidad de tomar imágenes en formato digital permite un fácil sistema de almacenamiento que posibilita de un lado tener un registro permanente, y de otro lado la posibilidad de ser fácilmente transportados, o bien ser fácilmente transmitidos vía internet (12,26). Esto facilita que la interpretación de las retinografías se pueda realizar en cualquier nivel asistencial, bien en atención primaria o bien en los servicios de oftalmología. En principio, ésta debería ser llevada a cabo por quien lo hiciera con buenos indicadores de validez.

La RD reúne los criterios que debe cumplir una enfermedad para desarrollar un programa de cribado, el nuevo método diagnóstico está validado y podría sustituir al método de certeza. Dependiendo de la estrategia exploratoria que se decida adoptar, la campaña de cribado tendrá una mayor o menor eficiencia. Nuestra propuesta incluye recoger las retinografías de dos campos retinianos sin midriasis o aplicando el protocolo propuesto, en los distintos centros de Atención Primaria, y remitir solamente la RD derivable, los fracasos de la técnica y los casos dudosos.

 

BIBLIOGRAFÍA

1. Diabetes care and research in Europe: the Saint Vincent declaration. Diabet Med 1990; 7: 360.         [ Links ]

2. Kohner EM, Porta M. Protocols for screening and treatment of diabetic retinopathy in Europe. Eur J Ophthalmol 1991; 1: 45–54.         [ Links ]

3. Aiello LP, Gardner TW, King GL, Blankenship G, Cavallerano JD, Ferris FL et al. Diabetic retinopathy. Diabetes Care 1998; 21: 143-156.         [ Links ]

4. Chew EY, Benson WE, Boldt HC, Chang TS, Lobes LA, Miller JW et al. Diabetic Retinopathy. Preferred Practice Pattern. San Francisco: American Academy of Ophthalmology; 2003; 8-11.         [ Links ]

5. Grading diabetic retinopathy from stereoscopic colour fundus photographs - an extension of the modified Airlie House classification. ETDRS report number 10. Early Treatment Diabetic Retinopathy Study Research Group. Ophthalmology 1991; 98: 786-806.         [ Links ]

6. Gibbins RL, Owens DR, Allen JC, Eastman L. Practical application of the European Field Guide in screening for diabetic retinopathy by using ophthalmoscopy and 35 mm retinal slides. Diabetologia 1998; 41:59–64.         [ Links ]

7. Aldington SJ, Kohner EM, Meuer S, Klein R, Sjolie AK Methodology for retinal photography and assessment of diabetic retinopathy: the EURODIAB IDDM complications study. Diabetologia 1995; 38: 437-444.         [ Links ]

8. Klein R, Klein BE, Moss SE, Davis MD, DeMets DL. The Wisconsin epidemiologic study of diabetic retinopathy. III. Prevalence and risk of diabetic retinopathy when age at diagnosis is 30 or more years. Arch Ophthalmol 1984; 102: 527-532.         [ Links ]

9. Fernández-Vigo J, Macarro-Merino A, Fernández-Peñanes J. Epidemiología de la retinopatía diabética. Madrid: Luzan 5 S.A. de ediciones. 1996.         [ Links ]

10. Harding SP, Broadbent DM, Neoh C, White MC, Vora J. Sensitivity and specificity of photography and direct ophthalmoscopy in screening for sight threatening eye disease: the Liverpool Diabetic Eye Study. B M J 1995; 311: 1131–1135.         [ Links ]

11. Taylor R. Practical community screening for diabetic retinopathy using the mobile retinal camera: report of a 12 centre study. British Diabetic Association Mobile Retinal Screening Group. Diabet Med 1996; 13: 946-952.         [ Links ]

12. Gomez-Ulla F, Fernandez MI, Gonzalez F, Rey P, Rodriguez M, Rodriguez-Cid M, et al. Digital retinal images and teleophthalmology for detecting and grading diabetic retinopathy. Diabetes Care 2002; 25: 1384-1389.         [ Links ]

13. Moss SE, Meuer SM, Klein R, Hubbard LD, Brothers RJ, Klein BE. Are seven standard photographic fields necessary for classification of diabetic retinopathy? Invest Ophthalmol Vis Sci 1989; 30: 823-828.         [ Links ]

14. Moller F, Hansen M, Sjolie AK. Is one 60 degrees fundus photograph sufficient for screening of proliferative diabetic retinopathy ? Diabetes Care 2001; 24: 2083-2085.         [ Links ]

15. Herbert HM, Jordan K, Flanagan DW Is screening with digital imaging using one retinal view adequate? Eye 2003; 17: 497-500.         [ Links ]

16. Hernaez-Ortega MC, Soto-Pedre E, Vazquez JA, Gutierrez MA, Asua J. Estudio de la eficiencia de una cámara de retina no-midriática en el diagnóstico de retinopatía diabética. Rev Clin Esp 1998; 198: 194-199.         [ Links ]

17. Schachat AP, Hyman L, Leske MC, Connell AM, Hiner C, Javornik N, et al. Comparison of diabetic retinopathy detection by clinical examinations and photograph gradings. Arch Ophthalmol 1993; 111: 1064-1070.         [ Links ]

18. Stellingwerf C, Hardus PL, Hooymans JM. Two-field photography can identify patiens with vision-threatening diabetic retinopathy: a screening approach in the primary care setting. Diabetes Care 2001; 24: 2086-2090.         [ Links ]

19. Baeza M, Pedrera V, Reigadas R, Orozco D, Soler F, Miralles S. Concordancia en la exploración de fondo de ojo en el cribaje de la retinopatía diabética entre el médico de familia y el oftalmólogo. Arch Soc Esp Oftalmol 1999; 74: 465-472.         [ Links ]

20. Bursell SE, Cavallerano JD, Cavallerano AA, Clermont AC, Birkmire-Peters D, Aiello LP, et al. Stereo nonmydriatic digital-video color retinal imaging compared with Early Treatment Diabetic Retinopathy Study seven standard field 35-mm stereo color photos for determining level of diabetic retinopathy. Ophthalmology 2001; 108: 572-585.         [ Links ]

21. Rudinsky CJ, Hinz BJ, Tennant MT, de Leon AR, Greve MD. High-resolution stereoscopic digital fundus photography versus contact lens biomicroscopy for the detection of clinically significant macular edema. Ophthalmology 2002; 109: 267-274.         [ Links ]

22. McKay R, McCarty CA, Taylor HR. Diabetic retinopathy in Victoria, Australia: the Visual Impairment Project. Br J Ophthalmol 2000; 84: 865-870.         [ Links ]

23. Mitchell P, Smith W, Wang JJ, Attebo K. Prevalence of diabetic retinopathy in an older community. The Blue Mountains Eye Study. Ophthalmology 1998; 105: 406-411.         [ Links ]

24. Klein R, Moss SE, Klein BE, Davis MD, DeMets DL. The Wisconsin epidemiologic study of diabetic retinopathy. XI. The incidence of macular edema. Ophthalmology 1989; 96: 1501-1510.         [ Links ]

25. McCance DR, Hadden DR, Atkinson AB, Archer DB, Kennedy L. Long-term glycaemic control and diabetic retinopathy. Lancet 1989; 2: 824-828.         [ Links ]

26. Liesenfeld B, Kohner E, Piehlmeier W, Kluthe S, Aldington S, Porta M et al. A telemedical approach to the screening of diabetic retinopathy: digital fundus photography. Diabetes Care 2000; 23: 345–348.         [ Links ]