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Revista Española de Salud Pública

versión On-line ISSN 2173-9110versión impresa ISSN 1135-5727

Rev. Esp. Salud Publica vol.76 no.1 Madrid ene./feb. 2002

 

ORIGINAL

 

SALMONELOSIS NO TIFOIDEA EN UN ÁREA DE SALUD DE NAVARRA, ESPAÑA

 

Alberto Gil-Setas (1), Ana Mazón Ramos (1), Carmen Martín Salas (1), Mikel Urtiaga Domínguez (2) y M.ª Eugenia Inza Elia (1)
(1) Laboratorio de Microbiología. Ambulatorio General Solchaga de Pamplona.
(2) Sección de Enfermedades Infecciosas y Control de Brotes. Instituto de Salud Pública. Pamplona.

Correspondencia:
Alberto Gil-Setas
Laboratorio de Microbiología, Ambulatorio General Solchaga
C/ San Fermín 29
31004 Pamplona
Correo electrónico: agilseta@cfnavarra.es 

 

 


RESUMEN

Fundamento: La gastroenteritis por Salmonella es una zoonosis que se transmite por la ingestión de alimentos, agua o fomites contaminados por las heces de un animal o persona infectados y constituye una pandemia de distribución mundial. El objetivo del trabajo ha sido el estudio de la evolución de la salmonelosis no tifoidea en el Área de Salud I de Navarra (376.079 habitantes).

Método: Se analizaron retrospectivamente 39.697 coprocultivos extrahospitalarios realizados durante 1993-2000. Para el aislamiento de enteropatógenos bacterianos se emplearon métodos convencionales. Las cepas de Salmonella spp fueron serotipificadas. Otras variables estudiadas fueron edad, sexo, fecha de aislamiento y sensibilidad a antimicrobianos.

Resultados: Se aislaron 2.924 Salmonella spp (7,4%). El serotipo más frecuente fue Salmonella Enteritidis (62%). La tasa de mayor incidencia se dio en la edad pediátrica y especialmente en los menores de 1 año (1.117,3 ´ 100.000 habitantes). El serotipo Typhimurium fue globalmente más resistente que el serotipo Enteritidis, aunque en ambos se ha constatado con el tiempo un aumento de las resistencias.

Conclusiones: a pesar de las mejoras socioeconómicas y de la calidad de vida, la gastroenteritis por Salmonella spp ha ido en aumento en los últimos años, afectando sobre todo a los niños más pequeños y constituyendo un importante problema de salud pública.

Palabras clave: Salmonelosis. Gastroenteritis. Resistencia microbiana. Salmonella Enteritidis. Salmonella Typhimurium.

ABSTRACT

Non-typhoidal Salmonellosis in a Basic Health Area of Navarra, Spain

Background: Salmonella gastro-enteritis is a Zoonoses transmitted by the ingestion of food products and water or fomites contaminated by the faeces of infected people or animals. At present, constitutes a world-wide pandemic. The aim of the present study has been to in progress examine cases of non-typhoidal salmonellosis in the Health Area I of Navarra (376,079 inhabitants).

Methods: 39,697 outpatient specimens submitted for culture during 1993-2000 were analysed retrospectively. Standard procedures to isolate enteropathogens were employed. The Salmonella strains were serotyped. Data was collected on age, sex, specimen date and result of culture and antimicrobial susceptibility testing for all isolates.

Results: 2,924 salmonellae were isolated (7.4%) with the most frequent serotype being Salmonella Enteritidis (62%). The highest isolation rate was associated with children, particularly infants (1,117.3 per 100,000 inhabitants). Salmonella Typhimurium was typically more resistant than Salmonella Enteritidis, although resistance rates in both have increased in recent time.

Conclusions: In spite of the socio-economic improvements, the incidence of gastro-enteritis asscociated with Salmonella spp. has continued to increase in recent years, mainly affecting infants, and constitutes an important public health problem.

Key words: Salmonellosis. Gastro-enteritis. Microbial Drug Resistance. Salmonella Enteritidis. Salmonella Typhimurium.


 

 

INTRODUCCIÓN

Salmonella es un bacilo gramnegativo, perteneciente a la familia de las enterobacterias. Actualmente se reconocen 2 especies dentro del género Salmonella, Salmonella enterica y Salmonella bongori1. Salmonella enterica está compuesta por 6 subespecies, siendo la subespecie I la que se aísla con mayor frecuencia en el hombre y los animales de sangre caliente2. Hay más de 2.435 serovariedades o serotipos (término que utilizaremos siguiendo las recomendaciones de los CDC de Atlanta)3 de Salmonella, la mayoría pertenecientes a la subespecie I, en la que se encuentran Salmonella Enteritidis y Salmonella Typhimurium que son las más frecuentes en nuestro medio4. La gastroenteritis por Salmonella es una zoonosis que se transmite por la ingestión de alimentos, agua o fómites contaminados por las heces de un animal o persona infectados5-6 y constituye una pandemia de distribución mundial. La incidencia en España ha ido en aumento en la última década7. La enfermedad afecta a todas las edades de la vida, pero con mayor incidencia en lactantes y niños de corta edad8-10. El aumento de resistencias en Salmonella se está incrementando debido al uso de antibióticos en veterinaria y en medicina11-15.

El objetivo de este trabajo ha sido el estudio de la evolución de la salmonelosis no tifoidea extrahospitalaria, en el Área de Salud I de Navarra, durante un período de 8 años, con el fin de conocer los datos epidemiológicos y microbiológicos necesarios para instaurar medidas preventivas que contribuyan a disminuir la incidencia de esta enfermedad.

 

MATERIAL Y MÉTODOS

Se han analizado de forma retrospectiva los aislamientos extrahospitalarios de Salmonella durante el período 1993-2000 en el Ambulatorio General Solchaga, que atiende a la población del Área I de Navarra (376.079 habitantes en 1999). La recogida de muestra fecal se realizó por emisión directa. En todos los coprocultivos se investigó la presencia de Salmonella, Shigella, Yersinia, Aeromonas, Plesiomonas y Campylobacter. En las muestras de niños menores de 4 años también se analizó la presencia de rotavirus.

Los medios empleados para el aislamiento de enteropatógenos bacterianos fueron: ágar Hektoen (bioMérieux), ágar Campylosel (bioMérieux), ágar Yersinia Cefsulodina-Irgasan-Novobiocina (bioMérieux) y caldo Selenito (Difco). Éste último se resembró en ágar Salmonella-Shigella (bioMérieux) tras 24 horas de incubación.

Para la identificación presuntiva de las colonias de Salmonella se utilizaron tubos de ágar Kligler, ágar urea y ágar SIM (ácido sulfídrico, indol, movilidad). La identificación bioquímica definitiva se hizo con el sistema API 10S (bioMérieux).

La serotipificación de Salmonella se realizó mediante aglutinación en portaobjetos utilizando sueros comerciales (Difco) frente a los antígenos O y H de los serotipos más frecuentes (Salmonella Enteritidis y Salmonella Typhimurium). El resto de cepas de «Otras salmonelas» se enviaron para su serotipificación al Laboratorio Nacional de Referencia de Salmonella (Centro Nacional de Microbiología, Instituto de Salud Carlos III de Majadahonda, Madrid).

La sensibilidad a ampicilina, cloranfenicol, tetraciclinas, ciprofloxacino y cotrimoxazol se realizó por el método de Kirby-Bauer siguiendo las normas de la NCCLS16.

En todos los coprocultivos con Salmonella se recogieron la edad y sexo del paciente, la fecha de aislamiento, el antibiograma y el serotipo de Salmonella.

En la comparación de variables cualitativas se utilizó el test de Chi cuadrado con un nivel de significación de p£0.05 para considerar las diferencias encontradas como estadísticamente significativas. El análisis estadístico se realizó con el programa EpiInfo versión 6.04.

 

RESULTADOS

Durante los 8 años de estudio (1993-2000) se procesaron 39.697 coprocultivos correspondientes a 33.250 pacientes (1,2 coprocultivos por paciente). La demanda anual de coprocultivos, los aislamientos de Salmonella y su evolución en el período en estudio se muestran en la figura 1. En el año 1993 se procesaron 3.628 coprocultivos y 6.715 en el año 2000, suponiendo un incremento del 85%. Se aislaron 2.924 salmonelas no typhi (7,4%). Salmonella Enteritidis fue el serotipo con mayor número de aislamientos (62%), seguido de Salmonella Typhimurium (24%). El número de aislamientos de Salmonella Typhimurium aumentó entre 1994 y 1997 hasta casi alcanzar al serotipo Enteritidis ese último año, para luego disminuir en los siguientes años. En el año 1994 se observó un aumento en el aislamiento de «Otras salmonelas».

 

 

Se aislaron 397 salmonelas no Enteritidis ni Typhimurium que denominamos como «Otras salmonelas». De ellas se serotiparon 128 aislados (tabla 1). El serotipo encontrado con más frecuencia fue Salmonella Virchow (29%), seguido de Salmonella Hadar (11%) y Salmonella Ohio (10%).

 

 

De los 2.924 episodios de gastroenteritis en que se aisló Salmonella, en el 88,7% se encontraba como único enteropatógeno, mientras que en el resto (11,3%) se detectaron infecciones bacterianas mixtas: 5% con Aeromonas y 4,3% con Campylobacter.

La tabla 2 muestra las tasas de incidencia por año y por grupos de edad. La mayor tasa de incidencia se observó en el grupo de menores de 1 año. A partir de 1996 se produjo un destacado aumento de la incidencia media anual de aislamiento de Salmonella spp.

 

 

En cuanto al sexo, un 54,5% de los aislamientos de Salmonella procedieron de varones, y un 45,5% de mujeres. En todos los grupos de edad la incidencia fue mayor para los varones, excepto en los mayores de 65 años.

Los meses del año con más aislamientos fueron los de verano y otoño, con un 38,1% y 27% de los casos respectivamente, un 20,5% en primavera y un 14,4% en invierno. Siendo estas diferencias estadísticamente significativas en todos los casos (p<0.05).

Los resultados de sensibilidad antibiótica de los serotipos Salmonella Enteritidis y Salmonella Typhimurium, que representaron el 86% de todas las salmonelas aisladas, se exponen en la tabla 3. Globalmente los antibióticos frente a los que se detectaron un mayor porcentaje de resistencia fueron ampicilina (33,2%) y tetraciclina (23,5%). Comparando la proporción de cepas resistentes en los períodos de estudio (1993-1996 y 1997-2000), se observa un aumento de las resistencias para todos los antimicrobianos, siendo además estadísticamente significativa (p<0.05) para ampicilina y ciprofloxacino en los aislamientos de Salmonella Enteritidis, y para ampicilina, cloranfenicol y cotrimoxazol en los aislamientos de Salmonella Typhimurium.

 

 

DISCUSIÓN

Entre los años 1993-95 se produjo una disminución de aislamientos de salmonelas en el laboratorio, tendencia descendente que se había observado en nuestra área desde 19914,17. Sin embargo, a partir del año 1996 se produce un rebrote en los casos de gastroenteritis por Salmonella similar al observado en otras áreas geográficas14,18, con un máximo de 551 aislamientos en 1999 y un leve descenso en el año 2000. Este aumento de aislamientos de Salmonella en los años 90 sucede a pesar de la entrada en vigor de las normas sobre utilización de alimentos que lleven huevo como ingrediente (en 1988 en Navarra y en 1991 en el resto de España)4. Conviene precisar que el incremento en el aislamiento de Salmonella se acompaña de un aumento del resto de enteropatógenos, siendo Campylobacter el más frecuente17. El aumento en el aislamiento de Salmonella podría deberse a la demanda creciente de coprocultivos remitidos al laboratorio (figura 1), a los cambios en los comportamientos de consumo, en la industria de la alimentación, el comercio internacional, a la adaptación bacteriana y a posibles fallos en los sistemas de salud pública14. Sin embargo, en el año 2000 ha habido un descenso generalizado en el aislamiento de enteropatógenos incluida Salmonella. Será necesaria la continuación del estudio en años sucesivos para confirmar esta tendencia descendente.

Los serotipos aislados con más frecuencia en nuestra serie fueron Salmonella Enteritidis (62%) y Salmonella Typhimurium (24%), proporciones similares a las aportadas por otros autores19-20. Durante los ocho años del estudio ha habido un franco predominio de Salmonella Enteritidis, excepto en el año 1997 en el que las cifras de aislamiento de Salmonella Enteritidis y Salmonella Typhimurium casi se igualan. A partir de entonces se ha producido un gran aumento en el aislamiento de Salmonella Enteritidis con un incremento del 126% en dos años (1998-99). En un estudio sobre el origen de los serotipos más abundantes de Salmonella en España, se observa que Salmonella Enteritidis es el serotipo predominante aislado en huevos (87% de los aislamientos de Salmonella) y en la carne de aves de corral, mientras que Salmonella Typhimurium es el serotipo aislado predominantemente en otros tipos de carnes21. Por tanto, cabe suponer que el consumo de productos aviarios es la principal causa del aumento de las gastroenteritis por Salmonella Enteritidis.

Dentro del grupo denominado «Otras salmonelas» el aislamiento más frecuente corresponde al serotipo Virchow, con un pico en el año 1994 provocado por un brote vehiculizado en una leche maternizada y que afectó a todo el país22. Tras el serotipo Virchow, Salmonella Hadar y Salmonella Ohio son los aislamientos más frecuentes, siendo estos datos similares a los presentados por otros autores de nuestro país19-21,23.

Los aislamientos en varones son más frecuentes que en mujeres, 54.5% frente al 45.5%, estos datos concuerdan con los de otras publicaciones20-22.

Las estaciones del año con mayor proporción de aislamientos de Salmonella fueron verano y otoño, que son los períodos más cálidos del año en nuestro medio. Estos datos coinciden con los de otros autores23.

En un 11,3% de las gastroenteritis en las que se aisló Salmonella ésta se acompañó de otros enteropatógenos bacterianos (5% Aeromonas y 4,3% Campylobacter). La vía de transmisión de todos ellos es la misma, y aunque cada uno de los agentes es vehiculizado principalmente por un alimento, todos ellos pueden compartir fuentes comunes, como carnes de bóvidos y animales de corral en el caso de Salmonella y Campylobacter, y alimentos expuestos a aguas contaminadas (especialmente Aeromonas)2,5.

La tasa de incidencia media anual de salmonelosis no tifoidea en nuestro medio en el período en estudio fue de 71 aislamientos por 100.000 habitantes, aunque probablemente la tasa de incidencia real sea mayor, ya que no se hace diagnóstico etiológico de todas las gastroenteritis agudas, debido a su evolución benigna y autolimitada. Un estudio sobre salmonelosis realizado en Estados Unidos estimaba que solamente un 8% de las personas con gastroenteritis aguda recibían asistencia sanitaria24.

Si analizamos la incidencia por grupos de edad, observamos que es inversamente proporcional a la edad de los pacientes, siendo el grupo de edad de menores de 1 año el que acumula mayor número de casos, coincidiendo estos datos con los reflejados en la literatura9,13,19,25. Es conocido que las edades tempranas de la vida constituyen un factor de riesgo de salmonelosis, debido a la inmadurez de los sistemas de defensa, a la mayor exposición a productos contaminados y a un mayor consumo de antibióticos en estas edades, que alteraría la flora propia del intestino6,9,13,21. La mayor demanda de coprocultivos por la preocupación que genera un episodio de gastroenteritis en los niños de corta edad contribuiría también a este aumento de la incidencia.

Al igual que en otras publicaciones23,26-27, encontramos mayor tasa de resistencia global a antibióticos en Salmonella Typhimurium que en Salmonella Enteritidis, principalmente para ampicilina, tetraciclinas y cloranfenicol. Está demostrada la relación del uso de antibióticos en veterinaria con la aparición de resistencia antimicrobiana en enteropatógenos. Esto constituye la principal causa de expansión de resistencia antibiótica en Salmonella, debido a que la presión ejercida por el uso de antibióticos en medicina influiría escasamente en la expansión de resistencias antibióticas, dado lo inusual de la vía de transmisión hombre-hombre en el caso de las gastroenteritis por Salmonella11-15,26.

A pesar de la mejora en las condiciones y calidad de vida que se han dado en nuestro medio y de la entrada en vigor de las normas dictadas para disminuir los casos de salmonelosis, la gastroenteritis por Salmonella es una enfermedad que ha ido en aumento en los últimos años, constituyendo un importante problema de salud pública. La enfermedad ocurre sobre todo en los niños menores de 1 año y cada vez nos encontramos mayor número de cepas de Salmonella con resistencia antibiótica.

Por todo ello consideramos que debería incrementarse el esfuerzo de todos los profesionales y sectores involucrados en la prevención de esta enfermedad. El conocimiento de la epidemiología y microbiología de la enfermedad es imprescindible para instaurar medidas preventivas encaminadas a conseguir una disminución de su incidencia.

 

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