My SciELO
Services on Demand
Journal
Article
Indicators
-
Cited by SciELO
-
Access statistics
Related links
-
Cited by Google
-
Similars in SciELO
-
Similars in Google
Share
Revista Española de Enfermedades Digestivas
Print version ISSN 1130-0108
Rev. esp. enferm. dig. vol.104 n.10 Madrid Oct./Nov. 2012
https://dx.doi.org/10.4321/S1130-01082012001000002
Localización endoscópica del cáncer colorrectal: estudio de su precisión y posibles factores de error
Endoscopic localization of colorectal cancer: Study of its accuracy and possible error factors
Fernando Borda, Francisco Javier Jiménez, Ana Borda, Jesús Urman, Silvia Goñi, Miriam Ostiz y José Manuel Zozaya
Servicio de Aparato Digestivo. Complejo Hospitalario de Navarra (A). Pamplona
Dirección para correspondencia
RESUMEN
Introducción: una correcta localización preoperatoria del cáncer colorrectal (CCR) es muy importante, siendo variables las tasas de error de localización endoscópica publicadas.
Objetivo: determinar la precisión de la localización endoscópica del CCR, comparándola con la del TAC preoperatorio. Analizar las variables que pudieran asociarse a una localización endoscópica errónea.
Pacientes y métodos: revisamos la localización endoscópica y por TAC de una serie de CCR sin cirugía previa. Estudiamos la concordancia entre localización endoscópica y radiológica frente a la operatoria, comparando la precisión de la endoscopia y del TAC. Analizamos la frecuencia de diagnósticos endoscópicos incorrectos con respecto a una serie de variables del paciente, de la endoscopia y del tumor.
Resultados: estudiamos 237 CCR, en 223 pacientes. La concordancia con la localización quirúrgica fue: colonoscopia = 0,87 y TAC = 0,69. La precisión de la localización endoscópica fue: 91,1% (87,3-95); TAC: 76,2% (70,8-82): p = 0,00001; OR = 3,22 (1,82-5,72). El cáncer obstructivo presentó mayor frecuencia de localización errónea: 18% frente al no obstructivo: 5,7%, p = 0,0034; OR = 3,65 (1,35-9,96). Los errores endoscópicos de localización variaron según la ubicación tumoral, siendo más frecuentes en descendente: 36,3%, p = 0,014; OR = 6,23 (1,38-26,87) y ciego: 23,1%, p = 0,007; OR = 3,92 (1,20-12,43).
Conclusiones: la precisión endoscópica para la localización del CCR resultó muy elevada y significativamente superior a la del TAC. El carácter obstructivo del tumor y el asentar en descendente o ciego se asocian con un significativo aumento del riesgo de error en la localización endoscópica del CCR.
Palabras clave: Cáncer colorrectal. Localización endoscópica. Localización por TAC. Factores de error.
ABSTRACT
Introduction: accurate preoperative localization of colorectal cancer (CRC) is very important, with a wide range of published error rates.
Aim: to determine accuracy of endoscopic localization of CRC in comparison with preoperative computed tomography (CT). To analyse variables that could be associated with a wrong endoscopic localization.
Patients and methods: endoscopic and CT localization of a series of CRC without previous surgery were reviewed. We studied the concordance between endoscopic and radiologic localization against operative findings comparing accuracy of endoscopy and CT. We analysed the frequency of wrong endoscopic diagnoses with regard to a series of patient, endoscopy and tumor variables.
Results: two hundred thirty seven CRC in 223 patients were studied. Concordance with surgical localization was: colonoscopy = 0.87 and CT = 0.69. Endoscopic localization accuracy was: 91.1%; CT: 76.2%: p = 0.00001; OR = 3.22 (1.82-5.72). Obstructive cancer presented a higher rate of wrong localization: 18 vs. 5.7% in non-obstructive tumors (p = 0.0034; OR = 3.65 (1.35-9.96). Endoscopic localization mistakes varied depending on tumor location, being more frequent in descending colon: 36.3%, p = 0.014; OR = 6.23 (1.38-26.87) and cecum: 23.1%, p = 0.007; OR = 3.92 (1.20-12.43).
Conclusions: endoscopic accuracy for CRC localization was very high and significantly better than CT accuracy. Obstructive tumor and those located in the descending colon or cecum were associated with a significant increase of the error risk of CRC endoscopic localization.
Key words: Colorectal cancer. Endoscopic localization. CT localization. Error factors.
Introducción
En la actualidad, la colonoscopia se sigue considerando como el "patrón oro" para el diagnóstico del cáncer colorrectal (CCR), así como para precisar el segmento anatómico del colon en el que asienta la lesión (1-4). Una vez diagnosticado el CCR está indicada la práctica de una TAC, dentro del estudio preoperatorio. La TAC permite la estadificación de la neoplasia y también ha mostrado su utilidad para determinar la localización del tumor en el colon (5-8).
La correcta localización preoperatoria del CCR es muy importante con vistas a una más adecuada planificación de la intervención quirúrgica. Este hecho cobra una mayor importancia en determinadas situaciones, como pueden ser los casos de resección endoscópica de pólipos malignizados que posteriormente precisan cirugía, tumores de pequeño tamaño o crecimiento plano o neoplasias situadas en la zona del ángulo esplénico, en las que aumenta la dificultad para la localización quirúrgica (9). Finalmente, la generalización de la cirugía laparoscópica para el tratamiento del CCR, junto a importantes ventajas (1,10), presenta el inconveniente de no permitir la palpación intra-operatoria del colon, lo que puede llegar a impedir la identificación del tumor si no conocemos previamente su correcta localización (11).
En la revisión bibliográfica efectuada vemos cómo la precisión de la endoscopia para la correcta ubicación de los CCR muestra unos resultados discordantes, con porcentajes de ubicación errónea que oscilan entre el 4 y el 34% (1,2,5,9,12-17). Junto a la gran variabilidad de la frecuencia de las localizaciones endoscópicas incorrectas, es un hecho llamativo la escasez de trabajos que analicen los posibles factores que puedan favorecer un diagnóstico de localización erróneo (9). Igualmente, es destacable la falta de concordancia de los datos referentes a cuáles son los segmentos anatómicos del colon que con mayor frecuencia presentan errores de localización (12,14,15,18).
Por estos motivos hemos planteado el estudio con un doble objetivo: en primer lugar determinar nuestra precisión endoscópica para la localización del CCR, comparándola con la de la TAC preoperatoria. En segundo término, analizar las posibles variables del paciente, del tumor o de la colonoscopia que pudieran relacionarse con un mayor riesgo de localización endoscópica errónea del tumor.
Pacientes y métodos
Efectuamos un análisis retrospectivo, longitudinal y observacional de una serie de cánceres colorrectales (CCR) diagnosticados de modo consecutivo mediante colonoscopia con biopsia y confirmados por el estudio de la pieza de resección quirúrgica, durante el periodo 1 de enero de 2008 al 31 de diciembre de 2010. El estudio contó con la autorización de la Dirección del Hospital para efectuar la revisión de las historias de los pacientes.
El criterio de inclusión fue: carcinoma colorrectal diagnosticado de novo, sin antecedentes de cirugía resectiva de algún segmento del colon y con realización de TAC abdominal preoperatorio. Se excluyeron los casos que no fueron operados y aquellos en los que el informe endoscópico no venía firmado por un único explorador, médico de plantilla o MIR.
El "patrón oro" para el diagnóstico final de la localización tumoral fue la registrada durante la intervención quirúrgica, que se dividió en: recto, sigma, descendente, transverso, ascendente y ciego.
La TAC preoperatoria se practicó después de la colonoscopia. Por ello, el endoscopista fue el único explorador "ciego" con respecto a la localización del cáncer colorrectal, ya que tanto el radiólogo como el cirujano conocían el resultado de la probable ubicación del tumor. El estudio no valoró la utilidad del enema opaco, ya que esta exploración solo se efectuó en cinco pacientes con neoplasias obstructivas.
En nuestro centro, la identificación endoscópica de los diferentes segmentos colorrectales se establece según los siguientes rasgos orientativos. Ciego: porción hasta la válvula ileocecal, que contiene el orificio apendicular; ascendente: entre la válvula ileocecal y la sombra del ángulo hepático; transverso: entre las sombras de los ángulos hepático y esplénico, con disposición triangular de las haustras; descendente: porción rectilínea entre el ángulo esplénico y los 40 cm del margen anal (en retirada); sigma: segmento sinuoso entre los 40 y 15 cm del ano; recto: últimos 15 cm.
Estudiamos la concordancia entre la localización correcta (quirúrgica) del tumor y la localización radiológica y endoscópica, basada en los informes de la TAC y la colonoscopia. Comparamos la precisión de la localización endoscópica con la de la TAC. Determinamos la posible variación de la precisión endoscópica a lo largo de los 3 años del periodo estudiado.
Para valorar que parámetros podrían relacionarse con una localización incorrecta del tumor, hemos comparado la frecuencia de diagnósticos endoscópicos erróneos con respecto a las siguientes variables: sexo; edad ≥ 70 años; índice de masa corporal agrupado en < 20 ( bajo peso), 20-24 (normopeso), 25-29 (sobrepeso y > 29 (obesidad); grado de limpieza del colon en la endoscopia: buena (visualización correcta de la mucosa), regular (contenido líquido aspirable, que permite un aceptable examen de la mucosa) y mala (contenido sólido o líquido no aspirable, que compromete el estudio de la mucosa); experiencia del endoscopista: médico de plantilla versus MIR de último año; presencia o no de cáncer sincrónico; tumor obstructivo o no; y finalmente localización anatómica del CCR en los diferentes segmentos del colon.
El estudio estadístico se ha realizado con el programa SPSS-17, empleando los tests de Kappa, Fisher y Chi cuadrado, determinando la odds ratio (OR) y su índice de confianza al 95% (IC 95%). Consideramos significativos los valores de p < 0,05.
Resultados
Analizamos 237 CCR, correspondientes a 223 pacientes. Registramos un tumor único en 210 casos, doble en 12 y un paciente presentó tres neoplasias sincrónicamente. La edad media fue de 69,5 ± 11,2 años.
Las colonoscopias fueron realizadas por 14 exploradores: 11 médicos de plantilla y 3 MIR de último año. Las características generales de nuestra serie se resumen en la tabla I.
En la tabla II se recoge la localización anatómica de los CCR obtenida, según que el diagnóstico fuera quirúrgico, endoscópico y radiológico (TAC).
La precisión del diagnóstico endoscópico de localización tumoral fue de 216/237 cánceres = 91,1%, IC 95%: 87,3-95, y no presentó variaciones destacables a lo largo del periodo del estudio: 2008 = 89,2%; 2009 = 90,7% y 2010 = 93,7% (p = 0,59). La colonoscopia localizó inadecuadamente al tumor en un segmento anatómico inmediatamente proximal al correcto en 10 CCR (4,2%) e inmediatamente distal en 11 (4,6%). En 2 pacientes (0,9%) la incorrecta localización endoscópica del tumor precisó una colonoscopia intraoperatoria y en otro la reconversión de cirugía laparoscópica a abierta.
Los escáneres fueron realizados e informados por dos radiólogos ampliamente experimentados, siguiendo las pautas y criterios fijados en su servicio. La TAC ubicó adecuadamente la neoplasia en 181/237 neoplasias, lo que representa una precisión del 76,3%; IC 95%: (70,8-82).
En 3 casos (1,3%), la exploración radiológica no pudo concretar la localización de la neoplasia. En otros 28 el TAC (11,8%) no detectó el tumor, correspondiendo 6 de ellos a pólipos malignizados y 7 a neoplasias sincrónicas. Los casos de cáncer colorrectal en los que el escáner indicó una localización incorrecta ascendieron a 25/237 (10,5%). La localización errónea radiológica situó a las lesiones en una porción anatómica inmediatamente proximal en 12 tumores (5,1%) e inmediatamente distal en 14 (5,9%). En la tabla III se detallan los casos de localización errónea, tanto endoscópica como por TAC.
Al comparar la precisión de la localización por colonoscopia y por TAC, observamos cómo la obtenida endoscópicamente resultó significativamente superior: p = 0,00001; OR = 3,22; IC 95%: (1,82-5,72).
El test de Kappa mostró una concordancia entre localización quirúrgica y endoscópica de 0,87, descendiendo a 0,69 para la localización por TAC.
Dentro de los parámetros analizados como posiblemente relacionados con la ubicación errónea del tumor, observamos cómo el carácter obstructivo del cáncer se acompañó de una mayor frecuencia de localización incorrecta: 11/61 casos = 18%, frente al no obstructivo: 10/176 = 5,7% p = 0,0034; OR = 3,65; IC 95%: (1,35-9,96). La frecuencia de errores de localización varió según la ubicación tumoral, siendo más frecuente en los CCR de descendente: error = 4/11 (36,3%), p = 0,014; OR = 6,23; IC 95%: (1,38-26,87) y ciego: error = 6/26 (23,1), p = 0,007; OR = 3,92; IC 95%: (1,20-12,43). El resto de localizaciones anatómicas no mostró variaciones significativas -recto: error = 6/95 (6,3%); sigma: error = 2/61 (3,3%); transverso: error = 1/11 (9,1%); ascendente: error = 2/33 (6,1%)-. (Fig. 1).
Las demás variables estudiadas no presentaron diferencias significativas, en cuanto a la frecuencia de localizaciones incorrectas, como se indica en la tabla IV.
Discusión
El conocimiento previo, por parte del cirujano, de la precisa localización del CCR es una premisa muy importante, cuyo incumplimiento acarrea diversas consecuencias negativas sobre el acto quirúrgico (18-20).
La necesidad de una correcta localización preoperatoria del tumor ha dado lugar al desarrollo de diversos métodos endoscópicos para intentar facilitar la posterior ubicación de la neoplasia, entre los que se incluyen la colocación de clips (21-23) y el tatuaje de la lesión (1,22,24-26). Más recientemente se ha propuesto el empleo de nuevas tecnologías como el "scope guide" o el "magnetic endoscopic imaging", que permiten la identificación de la posición del endoscopio en el interior del colon (5,21,27), facilitando así la localización de las lesiones detectadas.
Además de la endoscopia, otras exploraciones pueden ayudar en la localización del CCR. La colonografía preoperatoria tiene como principal indicación los casos de colonoscopia incompleta por obstrucción tumoral, permitiendo la exploración de los segmentos del colon proximales a la neoplasia, pero también ha registrado unos excelentes resultados para la localización de los CCR (1,6,19,25). Finalmente, si el cirujano tiene dificultades para la identificación de la lesión, se puede recurrir a la ecografía hidrocolónica intraoperatoria (28) o más frecuentemente a la colonoscopia intraoperatoria (1,25), si bien la distensión colónica que esta provoca puede dificultar la realización de una cirugía laparoscópica (29).
Por lo que respecta a la localización endoscópica, todos los estudios publicados muestran un porcentaje de casos con ubicación preoperatoria incorrecta del tumor (1,2,5,9,12-17). Como ya hemos mencionado, es destacable la gran variabilidad de la localización errónea que se ha reportado y que llega a oscilar entre el 4% (14) y el 34% (17). Este último estudio corresponde al año 1988 y sus malos resultados pudieran relacionarse con el empleo de material endoscópico menos evolucionado. No obstante, otras publicaciones más actuales siguen presentando elevadas frecuencias de localización endoscópica incorrecta: 21% en el año 2005 (9) y 20,2% en el 2010 (14). Nuestro porcentaje de localización errónea, del 8,9%, no ha mostrado variaciones destacables a lo largo del periodo de estudio y en la bibliografía revisada tan solo ha sido mejorado por el 4% de la serie de Vaziri de 2010 (14) y el 6,25% de Ellul de 2011, en la que se emplea un sistema electromagnético que calcula de modo tridimensional la posición intracolónica del endoscopio (5).
La repercusión para el enfermo de una incorrecta localización tumoral preoperatoria puede ser muy variable. Las complicaciones incluyen desde la inadecuada posición del paciente en la mesa operatoria (2), la situación incorrecta de los trócares laparoscópicos (9), a la necesidad de efectuar maniobras exploratorias durante la intervención, aumentando su duración y su coste (2). La errónea localización tumoral puede llegar a tener mayor repercusión, ocasionando en un 4-12% de los casos un cambio importante en la estrategia quirúrgica que se había previsto, incluyendo la reconversión de la cirugía laparoscópica a cirugía abierta (9,19). En determinadas circunstancias el error no afectará al procedimiento quirúrgico (por ejemplo, hemicolectomía derecha aunque el tumor se hubiera localizado incorrectamente entre ciego o ascendente). Sin embargo, diversas publicaciones muestran como la errónea localización previa ha llegado a ocasionar un efecto tan grave como es la resección de un segmento del colon que no contenía el tumor (2,18,20). En todos nuestros casos la incorrecta localización endoscópica se limitaba a ubicar el CCR en un segmento anatómico inmediatamente proximal o distal al confirmado por la cirugía, por lo que tan solo en un paciente hubo que modificar la planificación quirúrgica inicial, con reconversión a cirugía abierta y en otros dos prolongar el acto quirúrgico al precisarse una colonoscopia intraoperatoria para identificar el tumor.
En el cáncer colorrectal, la principal indicación del TAC preoperatorio es la estadificación del tumor, siendo claramente menor su utilidad tanto para el diagnóstico del tumor como para definir su localización (7,8), presentando una tasas de precisión notablemente superiores otras exploraciones radiológicas como la colonografía (1,6,19). Con relativa frecuencia el escáner no llega a objetivar la neoplasia, especialmente en las lesiones más pequeñas, habiéndose llegado a publicar tasas de no detección tumoral del 32,7% (2). Esta falta de visualización del tumor se dio en el 11,8% de nuestras neoplasias, correspondiendo en la mitad de los casos a pólipos malignizados o tumores sincrónicos, todos ellos de menor tamaño. En su conjunto, la precisión de la TAC para la correcta localización tumoral que hemos registrado: 76,3%, ocupa un lugar intermedio con respecto al de otras series que oscilan entre el 50 y el 83% (2,5). Como en otros trabajos, la precisión de la TAC ha sido inferior a la de la colonoscopia (2,5), alcanzando esta diferencia significación estadística y presentando un riesgo de localización incorrecta más de tres veces superior. Coincidiendo con estos datos, la concordancia para la localización del CCR entre la TAC y la cirugía, medida a través del test de Kappa, alcanzó solamente el grado de "importante", frente a la concordancia "casi perfecta" que registró la endoscopia. Finalmente, queremos comentar que a la hora de decidir la indicación quirúrgica del paciente, esta se basó en la localización endoscópica del tumor, por lo que los posibles errores del TAC no repercutieron en el manejo de los enfermos.
De entre los trabajos sobre la localización endoscópica de los CCR que hemos revisado, tan solo el de Piscatelli (9) analiza estadísticamente las posibles causas de error. Los autores concluyen que únicamente el antecedente de cirugía resectiva colorrectal se relacionó significativamente con una mayor frecuencia de localización tumoral errónea. Parece obvio que una intervención previa puede eliminar elementos anatómicos de orientación para el endoscopista, facilitando el error en la ubicación de las lesiones. Por este motivo, en nuestra casuística hemos considerado criterio de exclusión una anterior cirugía colónica, lo que ha podido influir en los buenos resultados obtenidos.
Coincidiendo con Piscatelli (9), en nuestra serie ni el sexo de los pacientes, su edad ni la limpieza del colon durante la endoscopia se relacionaron con la frecuencia de errores en la localización del CCR.
Se ha postulado la posible influencia del explorador en la localización tumoral (1). Esta posibilidad es más destacable en otros países, donde la endoscopia es efectuada por diversos especialistas médicos: gastroenterólogos, cirujanos e incluso médicos internistas o generalistas (9). Hemos comparado la precisión de la localización tumoral entre médicos de plantilla y MIR. Los 11 médicos de plantilla que realizaron las colonoscopias tenían una amplia experiencia en endoscopia diagnóstica y terapéutica. Los 3 médicos en formación eran MIR de último año quienes, aunque pueden solicitar ayuda en cualquier momento, ya efectúan las exploraciones y redactan y firman los informes de modo autónomo. En nuestro estudio, y como era esperable, los médicos de plantilla presentan una menor frecuencia de localizaciones erróneas (8,6%) con respecto a los especialistas en formación (10%) pero, al igual que en otra serie (9), esta diferencia no llega a alcanzar significación estadística.
Nuestros CCR de tipo obstructivo, no franqueable para el colonoscopio, se acompañaron de un significativo aumento de localizaciones incorrectas, triplicando el riesgo de error. Aunque sin llegar a estudiarlo de modo estadístico, un trabajo realizado en Corea hacía referencia a la elevada frecuencia de errores de localización endoscópica en los casos de neoplasias estenosantes (19). Una posible explicación podría ser que la colonoscopia incompleta impide acceder a determinados elementos de orientación endoscópica, como los ángulos del colon o la válvula ileocecal, disminuyendo los puntos de referencia para la correcta ubicación de las lesiones (19).
Hemos estudiado la posible relación entre el segmento colónico en el que se ubica el CCR y el riesgo de localización endoscópica incorrecta. En nuestros casos, el asiento del CCR en descendente y ciego se ha relacionado con una significativa mayor frecuencia de localizaciones incorrectas, presentando un riesgo de error seis y cuatro veces superior, respectivamente.
La escasa bibliografía disponible registra unos resultados claramente discordantes en cuanto a la distribución de los errores endoscópicos entre los diversos segmentos anatómicos del colon. Así tenemos como algunos autores coinciden con nosotros en señalar una elevada frecuencia de localizaciones incorrectas en colon izquierdo (15), tanto en descendente como en sigma (14). En la mayoría de los casos, la inadecuada localización se ve favorecida por la variable longitud del sigma y su movilidad, así como por la ausencia de "marcas anatómico-endoscópicas" que señalen el límite entre el colon sigmoideo y el descendente. Sorprendentemente, otros trabajos presentan datos totalmente opuestos, no encontrando errores endoscópicos en los tumores que asientan en colon descendente (18) ni en sigma (2). Por último mencionaremos cómo, al igual que en nuestra serie, se ha descrito un elevado número de errores endoscópicos en los CCR de localización cecal (12). En este segmento anatómico las neoplasias pueden ser voluminosas y en su crecimiento llegar a dificultar la visualización de la válvula ileocecal. Esto puede provocar el error del explorador, que ubica incorrectamente el tumor en el colon ascendente.
Con la limitación de tratarse de un estudio retrospectivo, lo que puede ocasionar sesgos en los resultados obtenidos, podemos llegar a las siguientes conclusiones: la precisión de la colonoscopia para la correcta localización del cáncer colorrectal ha sido muy elevada, superior a la de la mayoría de las series publicadas y significativamente más alta que la del TAC abdominal preoperatorio. Así mismo, el grado de concordancia entre la localización quirúrgica y endoscópica del tumor ha resultado excelente. De entre las variables analizadas, el carácter obstructivo de la neoplasia y el asentar en colon descendente o ciego se asocia con un significativo incremento del riesgo de error en la localización endoscópica del cáncer colorrectal.
Dirección para correspondencia:
Fernando Borda.
Servicio de Aparato Digestivo.
Complejo Hospitalario de Navarra (A).
C/ Irunlarrea, 3.
31008 Pamplona. Navarra
e-mail:
bordafernando@yahoo.es
Recibido: 31-05-2012
Aceptado: 28-08-2012
Bibliografía
1. Cho YB, Lee WY, Yun HR, Lee WS, Yun SH, Chun HK. Tumor localization for laparoscopic colorectal surgery. World J Surg 2007;31:1491-5. [ Links ]
2. Lee J, Voytovich A, Pennoyer W, Thurston K, Kozol RA. Accuracy of colon tumor localization: computed tomography scanning as a complement to colonoscopy. World J Gastrointest Surg 2010;2:22-5. [ Links ]
3. Morán S, Torrella E, Esteban P, Baños R, Garcia A, Ono A, et al. Colonoscopy quality assessment. Rev Esp Enferm Dig 2009;101:107-12. [ Links ]
4. Vallverdú H, Comajuncosas J, Orbeal RA, López Jl, Gris PJ, Garriga PJ, et al. Results of implementation of a fast track pathway for diagnosis of colorectal cancer. Rev Esp Enferm Dig 2011;103:402-7. [ Links ]
5. Ellul P, Fogden E, Simpson C, Buhagiar A, McKaig B, Swarbrick E, et al. Colonic tumour localization using an endoscope positioning device. Correlation between preoperative endoscopic and intraoperative findings in localizing colorectal lesions. Eur J Gastroenterol Hepatol 2011;23:488-91. [ Links ]
6. Neri E, Turini F, Cerri F, Faggioni L, Vagli P, Naldini G, et al. Comparison of CT colonography vs. Conventional colonoscopy in mapping the segmental location of colon cancer before surgery. Abdom Imaging 2010;35:589-95. [ Links ]
7. Mauchley DC, Linge DC, Langdale LA; Stelzner MG, Mock CN, Billingsley KG, et al. Clinical utility and cost-effectiveness of routine preoperative computed tomography scanning in patients with colon cancer. Am J Surg 2005;189:512-7. [ Links ]
8. Barton JB, Langdale LA, Cummins JS, Stelzner MG, Linge DC, Mock CN, et al. The utility of routine preoperative computed tomography scanning in the management of veterans with colon cancer. Am J Surg 2002;183:499-503. [ Links ]
9. Piscatelli N, Hyman N, Osler T. Localizing colorectal cancer by colonoscopy. Arch Surg 2005;140:932-5. [ Links ]
10. Clinical Outcomes of Surgical Therapy Study Group. A comparison of laparoscopically assisted and open colectomy for colon cancer. N Engl J Med 2004;350:2050-9. [ Links ]
11. Holzman MD, Eubanks S. Laparoscopic colectomy: prospects and problems. Gastrointest Endosc Cin N Am 1997;7:525-39. [ Links ]
12. Vignati P, Welch JP, Cohen JL. Endoscopic localization of colon cancers. Surg Endosc 1994;8:1085-7. [ Links ]
13. Stanciu C, Trifan A, Khder SA. Accuracy of colonoscopy in localizing colonic cancer. Rev Med Chir Soc Med Nat Iasi 2007;111:39-43. [ Links ]
14. Vaziri K, Choxi SC, Orkin BA. Accuracy of colonoscopic localization. Surg Endosc 2010;24:2502-5. [ Links ]
15. Louis MA, Nandipati K, Astorga R, Mandava A, Rousseau CP, Mandava N. Correlation between preoperative endoscopic and intraoperative findings in localizing colorectal lesions. World J Surg 2010;34:1587-91. [ Links ]
16. Lam DT, Kwong KH, Lam CW, Leong HT, Kwok SP. How useful is colonoscopic in locating colorectal lesions? Surg Endosc 1998;12:839-41. [ Links ]
17. Tabibian N, Michaletz PA, Schwartz JT, Heiser MC, Dixon WB, Smith JL, et al. Use of an endoscopically placed clip can avoid diagnostic errors in colonoscopy. Gastrointest Endosc 1988;34:262-4. [ Links ]
18. Frager DH, Frager JD, Wolf EL, Beneventano TC. Problems in the colonoscopic localization of tumors: continued value of the barium enema. Gastrointest Radiol 1987;12:343-6. [ Links ]
19. Kim JH, Kim WH, Kim TL, Kim NK, Lee KY, Kim MJ, et al. Incomplete colonoscopy in patients with occlusive colorectal cancer: usefulness of CT colonography according to tumor location. Yonsei Med J 2007;48:934-41. [ Links ]
20. Wexner SD, Cohen SM, Ulrich A, Reissman P. Laparoscopic colorectal surgery: are we being honest with our patients? Dis Colon Rectum 1995;38:723-7. [ Links ]
21. Ambardar S, Amell TD, Whelan RL, Nihalani A, Forde KA. A preliminary prospective study of the usefulness of a magnetic endoscope locating device during colonoscopy. Surg Endosc 2005;19:897-901. [ Links ]
22. Ellis KK, Fennerty MB. Marking and identifying colon lesions. Tattoos, clips and radiology in imaging the colon. Gastrointest Endosc Cin N Am 1997;7:401-11. [ Links ]
23. Ohdaira T, Konishi F, Nagai H, Kashiwagi H, Shito K, Togashi K, et al. Intraoperative localization of colorectal tumors in the early stages using a marking clip detector system. Dis Colon Rectum 1999;42:1353-5. [ Links ]
24. Conaghan PJ, Maxwell-Armstrong CA, Garrioch MV, Hong L, Acheson AG. Leaving a mark: The frequency and accuracy of tattoing prior to laparoscopic colorectal surgery. Colorectal Dis 2011;13:1184-7. [ Links ]
25. Yeung JM, Maxwell-Armstrong CA, Acheson AG. Colonic tattoing in laparoscopic surgery. Making the mark? Colorectal Dis 2009;11:527-30. [ Links ]
26. Askin MP, Waye JD, Fiedler L, Harpaz N. Tattoo of colonic neoplasms in 113 patients with a new sterile carbon compound. Gastrointest Endosc 2002;56:339-42. [ Links ]
27. Jees P, Bulut O, Almasi A, Waaddegaard P. The usefulness of a magnetic endoscope locating device in colonoscopy in daily practice: a prospective case-controlled study. Surg Endosc 2009;23:1353-5. [ Links ]
28. Greif F, Aranovich D, Zilbermints V, Hannanel N, Belenky A. Intraoperative hydrocolonic ultrasonography for localization of small colorectal tumors in laparoscopic surgery. Surg Endosc 2010;24: 3144-8. [ Links ]
29. Kim SH, Milsom JW, Church JM, Ludwig KA, García-Ruiz A, Okuda J. et al. Perioperative tumor localization for laparoscopic colorectal surgery. Surg Endosc 1997;11:1013-6. [ Links ]