ORIGINALES

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Factores que influyen sobre la aparición de infecciones

hospitalarias en los pacientes de cuidados intensivos

Aurora Llanos-Méndez^a / Carmen Díaz-Molina^{a,b /} José Luis Barranco-Quintana^a / Visitación García-Ortúzar^a /
Rafael Fernández-Crehuet^a,b
aServicio de Medicina Preventiva y Salud Pública. Hospital Universitario Reina Sofía. Córdoba.
^bCátedra de Medicina Preventiva y Salud Pública. Facultad de Medicina. Universidad de Córdoba. Córdoba. España.

Correspondencia: Carmen Díaz Molina. Servicio de Medicina Preventiva y Salud Pública. Hospital Universitario Reina Sofía.
Avda. Menéndez Pidal, s/n. 14004 Córdoba. España.
Correo electrónico: carmen.díaz.sspa@juntadeandalucia.es

Recibido: 13 de junio de 2003.
Aceptado: 9 de octubre de 2004.

(Factors influencing hospital infection in patients in the intensive care unit)

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Introducción

La infección nosocomial (IN) constituye uno de los problemas sanitarios más frecuentes en los países desarrollados, donde las cifras globales de incidencia oscilan entre 4 y 9 casos por cada 100 ingresos hospitalarios¹. La acumulación de factores de riesgo en los pacientes atendidos en el hospital es uno de los elementos que condiciona el aumento de la IN y su mayor frecuencia en las unidades de cuidados intensivos (UCI)². Aunque estas unidades atienden a un 5-10% de los pacientes hospitalizados, las IN adquiridas en ellas representan el 20-25% de las infecciones globales del hospital, y las cifras de incidencia actuales se encuentran en torno a 20-30 infecciones por 100 ingresos^3,4-8.

La identificación de los factores relacionados con la IN es uno de los aspectos fundamentales para la elaboración de estrategias de su prevención. La bibliografía médica describe numerosos factores, tanto intrínsecos como extrínsecos, asociados con un mayor riesgo de sufrir estas infecciones en las UCI, muchos de ellos sujetos a controversia, porque no todos los estudios realizados al respecto han aplicado técnicas capaces de ajustar por potenciales factores de confusión.

Por la diversidad de factores que influyen sobre esta afección, las tasas de infección son muy variables entre las distintas UCI, y las comparaciones resultan complicadas incluso dentro de la misma unidad⁹.

Por tanto, el objetivo del presente trabajo es, en primer lugar, identificar los factores de riesgo asociados a la infección hospitalaria en una UCI y, en segundo lugar, construir un modelo estadístico de riesgo de desarrollar dicha infección y utilizarlo para efectuar comparaciones ajustadas de la frecuencia de IN entre distintas UCI.

Métodos

Para alcanzar los objetivos propuestos se ha efectuado un estudio epidemiológico observacional de cohortes, prospectivo, sobre los pacientes ingresados en la UCI polivalente de un hospital de tercer nivel, que cuenta con 32 camas, entre los meses de enero y diciembre de 2001. Del total de los pacientes ingresados durante el período de estudio, se incluyó, al igual que en estudios similares, a los que permanecieron ingresados en la unidad al menos durante 24 h^7,10-12. No hubo ningún otro criterio de exclusión, y la población de estudio quedó conformada por 1.134 pacientes.

La información se recogió mediante un sistema de vigilancia prospectivo, reconocido como el de mayor sensibilidad y especificidad para la identificación de la infección⁷. Se efectuó un seguimiento diario de todos los pacientes admitidos en la unidad desde el momento de su ingreso y hasta 48 h después de ser dados de alta, período seguido por diversos autores^4,7,10,13-16. La información fue recogida y procesada por facultativos internos residentes, adiestrados y cualificados para efectuar dicha vigilancia epidemiológica. Las fuentes de información utilizadas fueron la historia clínica de los pacientes, su observación directa y las consultas al personal facultativo y de enfermería que atendía al enfermo.

Variables recogidas en la investigación

1. Los criterios utilizados para diagnosticar la IN fueron los elaborados por el Centro de Control de Enfermedades (CDC)^17,18. De cada paciente se recogieron hasta 4 posibles infecciones distintas.

2. Factores de riesgo intrínsecos o endógenos (los que presenta el paciente a su ingreso en la UCI): edad, sexo, diagnóstico principal al ingreso en la UCI (según las 17 categorías principales de la Clasificación Internacional de Enfermedades¹⁹), riesgo de base según el estudio EPINE²⁰ y procedencia o no de otra sala del hospital. Se recogió la presencia o no de las siguientes variables: infección previa, traumatismo craneoencefálico (TCE), coma, insuficiencia renal, diabetes mellitus, neoplasia, neutropenia, cirrosis hepática y desnutrición.

3. Factores de riesgo extrínsecos (los que sufre el paciente durante su estancia en la UCI):

- Toma o no de anti-H₂, antiácidos o sedantes.
- Presencia o ausencia de inmunodepresión.
- Realización o no de broncogastroscopia.
- Número de días de exposición a cada uno de los siguientes factores y su posible presencia antes de la primera IN: sistema urinario, línea periférica, catéter central, catéter central de inserción periférica, nutrición parenteral, traqueostomía, ventilación mecánica, drenaje, sonda nasogástrica, catéter de Swan-Ganz y balón de contrapulsación.

Sobre el factor de riesgo de intervención quirúrgica se recogió la siguiente información: presencia o no (fue tenida en cuenta incluso cuando se realizó previamente al ingreso en la UCI), fecha de la intervención, procedimiento quirúrgico, grado de contaminación de la cirugía y si recibió o no profilaxis perioperatoria.

Para asegurar el cumplimiento del criterio de la secuencia temporal, la presencia de los factores de riesgo fue recogida sólo si precedía en el tiempo al comienzo de la infección.

Análisis de los datos

Se realizó un análisis descriptivo inicial con el cálculo de medidas de tendencia central y de dispersión. Además, se calcularon las siguientes medidas de incidencia de IN: incidencia acumulada de pacientes infectados, incidencia acumulada de infecciones, tasa o densidad de incidencia de infecciones y tasas de infección en localizaciones específicas asociadas con sus correspondientes dispositivos de riesgo (neumonías asociadas con la ventilación mecánica, bacteriemias asociadas con un catéter central e infecciones urinarias asociadas con el sondaje urinario).

Para identificar los factores de riesgo asociados de forma independiente con la aparición de la primera IN, se efectuó un análisis multivariante de regresión de Cox, cuyos resultados se expresan en forma de razones de densidad de incidencia instantáneas (RDI) (hazard ratio) ajustadas por las demás variables en el modelo.

La variable resultado de nuestro estudio fue el tiempo transcurrido hasta que el paciente adquirió la primera IN o hasta el abandono de la unidad para los no infectados. Las variables descritas anteriormente como factores de riesgo de la IN se utilizaron como variables independientes candidatas para el modelo.

En una primera fase se realizó un análisis univariante para conocer el valor de p de cada una de las variables independientes anteriormente mencionadas. La construcción del modelo multivariante se realizó introduciendo conjuntamente las variables con un valor de p en torno a 0,25 en el análisis univariante. Este modelo inicial se depuró mediante el método manual de selección, y la falta de significación de las variables eliminadas se probó con el test de la razón de verosimilitud. El requisito de la proporcionalidad de riesgos se valoró al comprobar en la representación gráfica que el riesgo de IN se mantenía constante en el tiempo. El modelo final se obtuvo tras realizar las pruebas pertinentes para identificar los posibles factores de confusión (método de la proporción de cambio de los coeficientes en el modelo) e interacciones de tipo multiplicativo²¹ (cambio significativo [p < 0,05] del logaritmo de la verosimilitud tras introducir el término de interacción). La valoración del ajuste de las variables continuas a una escala lineal se realizó mediante la prueba de Box-Tidwell.

El modelo de regresión de Cox, además de identificar los factores de riesgo de la IN, asigna a cada individuo una puntuación de riesgo de infección, lo que nos permite formar grupos de pacientes con similar riesgo de IN; así, podemos establecer comparaciones entre dichos grupos de pacientes, y ajustar por las variables asociadas al riesgo de infección. Para todos los sujetos se sumó el producto de cada coeficiente del modelo por el valor del paciente en las variables asociadas a estos coeficientes, según la siguiente ecuación:

Puntuación de riesgo = B₁V₁ + B₂V₂ + ... + B_nV_n

donde B representa los coeficientes del modelo y V sus variables.

La validación del modelo se ha efectuado en una muestra de 1.159 pacientes ingresados en la misma unidad durante el año 2002.

El cálculo de las medidas de incidencia, la magnitud de las asociaciones y sus correspondientes intervalos de confianza (IC) del 95% se realizó con la ayuda del programa EpiInfo versión 6.0. El resto del análisis estadístico se ha efectuado con el programa SPSS 11.0.

Resultados

La población estudiada estuvo compuesta por 1.134 pacientes, el 64,1% varones y el 35,9% mujeres. La media de edad ± desviación estándar [DE] fue de 57,7 ± 15,69 años. La principal causa de ingreso en la UCI fue alguna enfermedad del aparato circulatorio (63,8%); al 52,1% de estos pacientes se le practicó algún tipo de cirugía, y el resto eran fundamentalmente enfermos coronarios.

Al 50,6% de los pacientes se le practicó una intervención quirúrgica. Los procedimientos quirúrgicos más frecuentes fueron los realizados sobre el sistema cardiovascular (58,4%), el trasplante de órgano sólido (12,4%) y la cirugía torácica (3,1%).

La estancia media en la UCI fue de 7,3 días. En los pacientes sin IN se redujo a 4,6 días, mientras que aumentó a 20,6 días en las personas que desarrollaron una o más infecciones hospitalarias. La estancia media de los pacientes previa a la primera la infección fue de 5,9 días, los percentiles 25, 50 y 75 fueron, respectivamente, de 2, 4 y 8 días. En la tabla 1 se resumen el resto de variables que caracterizan a la población investigada.

La incidencia acumulada de pacientes infectados fue del 16,6% (IC del 95%, 14,5-18,9), la incidencia acumulada de infecciones fue de 23,2 por cada 100 ingresos (IC del 95%, 20,8-25,8) y la densidad de incidencia de infecciones de 32 por 1.000 pacientes-día. Los pacientes con una sola infección fueron 133 (el 70,7% de los pacientes infectados).

La localización más frecuente fue la neumonía (el 48,7% del total de infecciones), seguida de las bacteriemias y las infecciones quirúrgicas (tabla 2).

La tasa de neumonías asociadas a respirador fue de 30,7 por cada 1.000 días de ventilación mecánica. La tasa de bacteriemias asociada a catéter fue 3,2 por cada 1.000 días de exposición a catéter central. La densidad de incidencia para la infección de las vías urinarias asociada con el sondaje urinario fue de 1,5 infecciones urinarias por 1.000 días de sondaje.

Entre los factores de riesgo endógenos que presentan los pacientes al ingreso en la UCI el más frecuente en nuestra población fue la diabetes mellitus (el 27,5% de los pacientes), seguido por el coma en sus distintos grados (23,1%) (tabla 3). En la tabla 4 se recoge el número de pacientes expuestos a los principales factores de riesgo extrínsecos relacionados con la IN en la UCI y la duración de dicha exposición.

En la tabla 5 se presentan los factores de riesgo que de forma independiente influyen en la adquisición de IN en la UCI de nuestro hospital. Entre los factores de riesgo intrínsecos encontramos el diagnóstico principal que motivó el ingreso del paciente en la unidad, la presencia de TCE (RDI = 2,5; IC del 95%, 1,6-3,8) y la insuficiencia renal (RDI = 1,9; IC del 95%, 1,4-2,7). Las técnicas invasivas que incrementan el riesgo de sufrir IN son, de mayor a menor riesgo, el sondaje urinario, la traqueostomía, la ventilación mecánica, la inserción de un catéter de Swan-Ganz y la nutrición parenteral. La única variable que se asocia de forma negativa con la IN es la presencia de alguna infección previa al ingreso en la UCI.

No se encontraron variables que se comportaran como factores de confusión en el modelo multivariable. Tampoco se identificaron variables que interaccionaran respecto al incremento del riesgo de infección.

Las puntuaciones de riesgo de infectarse, obtenidas del modelo de regresión de Cox, oscilaron entre - 0,46 y 5,13. La puntuación media fue de 2,377 ± 0,967. Los percentiles 25, 50 y 75 fueron, respectivamente, 1,157, 2,533 y 2,823. A modo de ejemplo, clasificamos a los pacientes de nuestra cohorte en 2 grupos: con puntuación de riesgo superior a la media y con puntuación inferior a la media. La incidencia acumulada de IN en los pacientes con una puntuación inferior a la media fue de 3,3, mientras que en los sujetos con una puntuación igual o superior a la media aumentó hasta el 28,8. Existe una probabilidad 8,7 veces mayor (28,8/3,3 = 8,7) de infectarse en el grupo con mayor puntuación de riesgo (tabla 6).

El modelo se validó en una muestra de 1.159 pacientes, donde se pudo comprobar que, efectivamente, en los grupos de pacientes a los que el modelo asignó una mayor puntuación de riesgo la incidencia de infección era mayor. Las puntuaciones de riesgo obtenidas en la muestra oscilaron entre - 0,18 y 4,48. La muestra se dividió en 4 grupos tomando como puntos de corte los percentiles 25, 50 y 75, que fueron, respectivamente, 1,139, 1,458 y 1,851. La incidencia acumulada de estos grupos fue de 4,4, 10,9, 12,4 y 45,4, respectivamente.

Discusión

La identificación de los factores que aumentan el riesgo de sufrir IN es uno de los aspectos fundamentales para la elaboración de estrategias de prevención de esta enfermedad. La bibliografía médica describe numerosos factores asociados con un mayor riesgo de sufrir estas infecciones. Dichos factores se acumulan en los pacientes atendidos en las UCI. El papel desempeñado por estas variables sigue siendo controvertido, ya que no todas las investigaciones realizadas al respecto han aplicado técnicas capaces de ajustar por potenciales factores de confusión. Para controlar este efecto confusor hemos realizado un análisis multivariante de regresión de Cox. La elección de este análisis se ha basado en diversas consideraciones. Si bien diferentes autores^5,6,12,22,23 han utilizado la técnica de la regresión logística para ajustar por potenciales variables de confusión, dicha metodología asume que el tiempo de seguimiento es similar en todos los pacientes del estudio²⁴ y no tiene en cuenta la posibilidad de que los períodos de observación entre los sujetos fueran distintos. Esta última circunstancia es la que se presenta normalmente en la vigilancia prospectiva de la IN, donde algunos pacientes presentarán el efecto de interés (IN) durante el período de observación y otros no lo harán o fallecerán antes de adquirir dicha infección, con lo cual cada paciente contribuye con un tiempo diferente de observación. Además, en el caso de las IN, se acepta que la estancia hospitalaria (período de observación) puede ser tanto causa como consecuencia de la infección. A pesar de todo ello, algunos autores afirman que se obtienen resultados comparables con la regresión logística y con la regresión de Cox cuando el tiempo de seguimiento es corto, el efecto estudiado, raro y el riesgo relativo, moderado²⁵. En esta investigación se ha optado por utilizar la regresión de Cox, a pesar de que el tiempo de se guimiento en la UCI es relativamente corto (mediana, 4 días), porque el efecto estudiado no se puede considerar inusual (un 16,6% de pacientes con IN en nuestro medio), el período de observación no era el mismo para todos los sujetos y, además, se quería realizar un mejor control de la estancia previa a la infección.

Las variables que aumentan el riesgo de sufrir una IN en la UCI son: el diagnóstico que motivó el ingreso del paciente en la unidad, sufrir un TCE y presentar una insuficiencia renal en el momento del ingreso. Por otra parte, los factores extrínsecos identificados han sido la presencia de sonda urinaria, haberse practicado una traqueostomía, estar ventilado mecánicamente, tener insertado un catéter de Swan-Ganz y contar con nutrición parenteral.

Tal como describen otros autores^3,15,24, observamos un predominio de factores de riesgo de carácter extrínseco, es decir, pierde importancia relativa el estado inicial que presenta el paciente a su ingreso en la UCI. Las variables identificadas en el grupo de factores de riesgo extrínsecos se relacionan de forma directa con el desarrollo de las IN más frecuentemente identificadas en nuestra unidad: neumonías y bacteriemias. Así, la ventilación mecánica y la traqueostomía son maniobras que predisponen a sufrir neumonía, y la inserción del catéter de Swan-Ganz y la administración de nutrición parenteral se asocian con la bacteriemia. A diferencia de lo hallado por otros investigadores¹⁵, el catéter de inserción central no ha sido identificado como factor de riesgo de la IN en nuestra unidad. Ello puede ser debido al alto grado de concienciación por parte del personal de la UCI de la importancia que tiene el cumplimiento de los protocolos de inserción, cuidados y retirada de catéteres vigentes en el hospital.

A pesar de la baja frecuencia de infección urinaria observada, la aplicación del sondaje urinario sigue incrementando el riesgo de sufrir infección, lo que pone de manifiesto la necesidad de seguir trabajando en la línea de aumentar la adhesión del personal al cumplimiento del protocolo de inserción, los cuidados y la retirada del sondaje.

La asociación negativa entre la infección previa al ingreso en UCI y la IN puede ser explicada por la dificultad de diagnosticar una nueva infección en un paciente previamente infectado, ya que ello requeriría un cambio en la localización o la identificación de un nuevo microorganismo coincidiendo con el agravamiento del cuadro.

El diagnóstico que motivó el ingreso del paciente es la variable que presenta una mayor fuerza de asociación, lo que nos recuerda que la situación inicial del paciente sigue siendo uno de los principales determinantes de la infección. Así, corregir precozmente los desequilibrios causados por la enfermedad subyacente del paciente a su ingreso constituye una importante actuación preventiva frente a la IN.

Nuestros resultados no coinciden exactamente con los obtenidos por Fernández-Crehuet et al en 1994¹⁶ en esta misma unidad, donde la mayoría de los factores que predisponían a sufrir una infección en UCI los presentaba ya el paciente al ingreso. La mayor importancia relativa adquirida por los factores de riesgo extrínsecos en el transcurso de 7 años podría interpretarse como un empeoramiento del cumplimiento de las prácticas preventivas llevadas a cabo, como la limpieza y la desinfección del medio ambiente que rodea al enfermo, la desinfección y la esterilización de instrumental, las medidas de asepsia en la inserción y los cuidados de catéteres y sondajes según el Manual de Protocolos y Procedimientos de Enfermería²⁶ del hospital, la aspiración subglótica de pacientes intubados, la colocación de filtros bacterianos en las tubuladuras de los respiradores, así como la profilaxis sistemática de hemorragia digestiva con fármacos anti-H₂. Sin embargo, esto es rebatible, ya que, lejos de aumentar las cifras de infección, se ha observado un descenso de éstas, a pesar de haber aumentado la frecuencia y la duración de la exposición a la mayoría de los factores extrínsecos investigados. Ello nos lleva a concluir que hemos de seguir trabajando en la línea emprendida, que tiende a mejorar las medidas de control de la IN y ha conducido a este aumento de la calidad asistencial.

Hay que tener presente que el modelo de infección identificado se ajusta específicamente a la realidad de la UCI en el período de tiempo estudiado. En la medida en que puedan cambiar de forma relevante las características de los pacientes y/o las técnicas diagnósticas o terapéuticas aplicadas, podrían modificarse los factores asociados a la IN. Por tanto, para continuar incidiendo sobre las principales medidas de prevención de esta infección deberemos conocer en cada momento sus características epidemiológicas. Así pues, mantener el programa de vigilancia de estos pacientes es una labor imprescindible para la mejora de la calidad asistencial.

El modelo de IN elaborado, además de la identificación de sus factores de riesgo, ha permitido establecer grupos de pacientes con similares puntuaciones de riesgo de sufrir IN, entre los cuales podrán realizarse comparaciones válidas de frecuencia de infección, mediciones de resultados de intervenciones preventivas e incluso de actuaciones terapéuticas. El ejemplo presentado en la tabla 6 es consistente con la relación entre la puntuación de riesgo asignada por el modelo y la incidencia observada de IN.

En conclusión, los factores que de forma independiente han aumentado el riesgo de los pacientes de sufrir al menos una infección en la UCI han sido los siguientes: el diagnóstico principal que motivó el ingreso del paciente en la UCI, sufrir un TCE, padecer una insuficiencia renal, mantenerse en ventilación mecánica, haber sufrido una traqueostomía, la presencia de sondaje urinario, tener insertado un catéter de Swan-Ganz y contar con nutrición parenteral.

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Bibliografía

1. Eggimann P, Pittet D. Infection control in the ICU. Chest 2001;120:2059-93.        [ Links ]

2. Barrasa Villar JI. Infecciones nosocomiales múltiples: más de lo mismo. Med Clin (Barc) 1996;107:53-5.        [ Links ]

3. McCusker ME, Périssé A, Roghamann MC. Severity of-illness markers as predictors of nosocomial infection in adul intensive care unit patients. Am J Infec Control 2002;30:139-44.        [ Links ]

4. Barrios Pérez A, Martín Ruiz JL, Jannone Forés R, Santarrufina Lluch C, Botella de Maglia J, Cebrián Doménech J. Estudio prospectivo de la infección nosocomial en una UCI médica. Una propuesta para el uso generalizado de las tasas del National Nosocomial Infection Surveillance System. Rev Clin Esp 1998;198:284-8.        [ Links ]

5. Mesalles E, Gener J, Arias A, Moreno JA, Klamburg J, Tomasa A. Estudio de los factores de riesgo de la infección del paciente crítico en una UCI polivalente. Med Intensiva 1989;13:93-9.        [ Links ]

6. Craven DE, Kunches LM, Lichtenberg DA, Kollisch NR, Barry A, Heeren TC, McCabe WR. Nosocomial infections and fatality in medical and surgical intensive care unit patients. Arch Intern Med 1988;148:1161-8.        [ Links ]

7. Martínez de la Concha D, De Irala Estévez J, Masa Calles J, Fernández-Crehuet Navajas R, Díaz Molina C, Salcedo Leal I. Infección nosocomial en una unidad de cuidados intensivos de un hospital de tercer nivel. Med Intensiva 1997;21:103-8.        [ Links ]

8. Estudio Nacional de Vigilancia de Infección Nosocomial en Servicios de Medicina Intensiva (ENVIN-UCI). Grupo de trabajo de Enfermedades Infecciosas de la Sociedad Española de Medicina Intensiva Crítica y Unidades Coronarias (SEMICYUC). Informe 2001.        [ Links ]

9. Centers for Disease Control. National Nosocomial Infections Surveillance. Nosocomial infection rates for interhospital comparison: limitations and possible solutions. Infect Control Hosp Epidemiol 1991;12:609-21.        [ Links ]

10. Díaz Molina C, Martínez de la Concha D, Salcedo Leal I, Masa Calles J, De Irala Estévez J, Fernández-Crehuet Navajas R. Influencia de la infección nosocomial sobre la mortalidad en una unidad de cuidados intensivos. Gac Sanit 1998;12:23-8.        [ Links ]

11. Díaz Molina C, García Martín M, Bueno Cavanillas A, López Luque A, Delgado Rodríguez M, Gálvez Vargas R. Estimación del coste de la infección nosocomial en una unidad de medicina intensiva. Med Clin (Barc) 1993;100:329-32.        [ Links ]

12. De Irala Estévez J, Fernández-Crehuet Navajas R, Díaz Molina C, Martínez de la Concha D, Salcedo Leal I, Masa Calles J. Factores de riesgo de neumonía, bacteriemia e infección urinaria en una unidad de cuidados intensivos. Med Clin (Barc) 1997;109:733-7.        [ Links ]

13. Jarvis WR, Edwards JR, Culver DH, Hughes JM, Horan T, Emori TG, et al, and the National Nosocomial Infections Surveillance System. Nosocomial infection rates in adult and pediatric Intensive Care Units in the United States. Am J Med 1991;91(Suppl 3 B):185-91.        [ Links ]

14. Álvarez-Lerma F. La vigilancia de la infección nosocomial en el paciente crítico. Enferm Infecc Microbiol Clin 2002;20:103-5.        [ Links ]

15. Appelgren P, Hellstrom I, Weitzberg E, Soderlund V, Bindslev L, Ransjo U. Risk factors for nosocomial intensive care infection: a long-term prospective analsysis. Acta Anaesthesiol Scand 2001;45:710-9.        [ Links ]

16. Fernández-Crehuet R, Díaz-Molina C, De Irala J, Martínez-Concha D, Salcedo-Leal I, Masa-Calles J. Nosocomial infection in an intensive care unit: identification of risk factors. Infect Control Hosp Epidemiol 1997;18:825-30.        [ Links ]

17. Ganer JS, Jarvis WR, Emori TG, Horan TC, Hughes JM. CDC definitions for nosocomial infections, 1988. Am J Infect Control 1988;16:128-40.        [ Links ]

18. Horan TC, Gaynes RP, Martone WJ, Jarvis WR, Emori TG. CDC definitions of nosocomial surgical site infections, 1992: a modification of CDC definition of surgical wound infections. Infect Control Hosp Epidemiol 1992;13:606-8.        [ Links ]

19. Calsificación Internacional de Enfermedades. 9.a Revisión. Modificación clínica. Vol 1. Enfermedades. Lista tabular. Madrid: Ministerio de Sanidad y Consumo. Instituto Nacional de la Salud; 1989.        [ Links ]

20. Vaque J, Rosse lló J y Grupo de Trabajo EPINE. Sociedad Española de Medicina Preventiva, Salud Pública e Higiene. Evolución de la prevalencia de las infecciones nosocomiales en hospitales españoles. Proyecto EPINE 1990-1999. Resultados según Servicios. Madrid: IM & C, S.A.; 2001. p. 152-6.        [ Links ]

21. Hosmer DW, Lemeshow SA. Applied logistic regression. New York: John Wiley; 1989.        [ Links ]

22. Garrido G, Madero R, Herruzo R, García J. Infección nosocomial en una unidad de cuidados intensivos: análisis multivariable de los factores de riesgo. Med Clin (Barc) 1997; 108:405-9.        [ Links ]

23. Bueno Cavanillas A, Rodríguez-Contreras R, López Luque A, Delgado Rodríguez M, Gálvez Vargas R. Usefulness of severity indices in intensive care medicine as a predictor of nosocomial infection risk. Intensive Care Med 1991;17:336-9.        [ Links ]

24. Elandt-Johnson RC. Time dependent logistic models in follow-up studies and clinical trials (I). Binary data. Institute of Statistic Mimeo Series N.o 1.309. Chapel Hill: University of North Carolina; 1980.        [ Links ]

25. Green MS, Symons MJ. A comparision of fhe logistic risk function and the proportional hazards model in prospective epidemiologic studies. J Chronic Dis 1983;36:715-23.        [ Links ]

26. Manual de Protocolos y Procedimientos Generales de Enfermería. Dirección de Enfermería Unidad de Docencia, Calidad e Investigación de Enfermería. Córdoba: Hospital Universitario Reina Sofía; 1998.        [ Links ]