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INTRODUCCIÓN
Las enfermedades crónicas no transmisibles (ECNT) son reconocidas como un problema mundial de la salud y constituyen las principales causas de muerte y discapacidad en todo el mundo. Según informes de la OMS, en la actualidad las ECNT representan cerca del 74 % de las defunciones anuales, donde el grupo de las enfermedades cardiovasculares (ECV), cáncer y diabetes representan más del 95 % de todas las muertes por ENT (1). Por otro lado, la aparición de COVID-19 afectó a las ECNT de diversas maneras. En un reciente estudio (2), se señala que los mecanismos del impacto de COVID-19 sobre las ECNT pueden ser tanto directos como indirectos. Los mecanismos directos incluyen lesiones vasculares y miocárdicas, así como también daños en el páncreas que incidirán en el aumento de los casos de diabetes. Los efectos indirectos de la pandemia en las ECNT incluyen el retraso en la presentación de enfermedades agudas, incluido el riesgo de enfermedades cardiovasculares ateroscleróticas y el impacto del distanciamiento social y las políticas de cuarentena en la socialización, la salud mental, la actividad física y las repercusiones sanitarias derivadas de la inactividad y falta de acondicionamiento físico (2,3).
Dadas las evidencias científicas contrastables, la dieta contribuye de manera relevante a la salud humana. El sistema alimentario mundial, sin embargo, debe estar inserto en un desarrollo sostenible “que garantice la salud alimentaria y la nutrición para todos, de manera que no involucren las bases económicas, sociales y ambientales para las futuras generaciones” (4). Por lo general, una dieta saludable incluye cereales integrales, frutas, hortalizas, pescado, mariscos, frutos secos y productos lácteos bajos en grasa (5). Por el contrario, un patrón alimentario poco saludable se caracteriza por el consumo de carnes rojas y procesadas, alimentos y bebidas azucarados, patatas fritas y productos lácteos ricos en grasa, que presentan un riesgo importante de ECNT (6).
Un bajo consumo de granos integrales se ha identificado como el principal factor de riesgo de ECNT en la mayoría de las regiones de la OMS (1). Los estudios epidemiológicos sugieren que la ingesta de cereales integrales se asocia a la reducción del riesgo de obesidad (7), enfermedades cardiovasculares (ECV) (8), diabetes de tipo 2 (9), cáncer (10) y otras enfermedades crónicas (11). Los granos han tenido un gran impacto en la historia de la nutrición del ser humano, donde su almacenamiento y consumo comenzó regularmente hasta hace unos 20.000 años. El grano integral, sin embargo, como parte de la dieta humana se inició hace 11.000 años con el advenimiento de la agricultura (12). El propósito de esta revisión ha sido examinar la investigación de los componentes químicos y fitoquímicos de los cereales integrales y granos refinados, centrados en los ácidos fenólicos y la fibra, que permiten sustentar la hipótesis de que una dieta rica en granos enteros constituye una dieta saludable con menor riesgo de enfermedades metabólicas (obesidad, diabetes de tipo 2) - cáncer y ECV.
ESTRUCTURA DEL GRANO ENTERO
Los granos de cereales de mayor cultivo mundial son maíz, trigo, arroz, cebada, sorgo y avena (13). Todo grano está formado por tres fracciones: salvado, germen y endospermo. El salvado corresponde a la capa externa y contiene proteínas, fibras, vitaminas del grupo B, minerales, antioxidantes y fitoquímicos, especialmente ácidos fenólicos. El germen incluye al embrión de la planta, tiene lípidos, vitamina E, vitaminas del grupo B, fitoquímicos y antioxidantes. El endospermo, que corresponde a la fracción interior, abarca hidratos de carbono del tipo almidón, proteínas y una menor cantidad de vitaminas del grupo B y minerales (14).
¿Qué se entiende exactamente por grano integral? Diversas instituciones en los países tienen criterios diferentes sobre los granos que pueden considerarse integrales. Sin embargo, dados los objetivos de esta revisión, solo nos referiremos a la definición de grano integral como ingrediente alimenticio según la Asociación Americana de Granos y Cereales de EE. UU. (15), que dice: “Los granos integrales consistirán en el grano intacto, molido, agrietado, desmenuzado o procesado de otro modo, tras la eliminación de las partes no comestibles, como la cáscara y la cascarilla. Todos los componentes anatómicos, incluidos el endospermo, el germen y el salvado, deben estar presentes en las mismas proporciones relativas que en el grano intacto”. Sin embargo, la mayoría de los cereales que se comercializan actualmente son refinados y, por lo tanto, carecen de una o varias partes del grano integral (16). Así, en los procedimientos tradicionales de trigo refinado, el salvado y el germen se separan del endospermo amiláceo, generando finalmente una harina blanca y fina. Aunque este procedimiento ha generado un producto de mejor presentación, desde el punto de vista nutricional, como veremos más adelante, el endospermo amiláceo no es un producto de buena calidad nutricional.
Los compuestos químicos de mayor relevancia biológica de los cereales integrales son los ácidos fenólicos y las fibras dietéticas, como los β-glucanos, que incluyen lignanos, ácido fítico, inositoles y betaína (17).
COMPUESTOS FENÓLICOS
Los ácidos fenólicos pueden derivarse del ácido benzoico o del ácido cinámico (18). Estos compuestos están presentes en diversos vegetales de consumo, pero son especialmente abundantes en las fracciones del salvado y germinal de los cereales. Los ácidos fenólicos pueden estar en los granos en forma libre, conjugada-soluble o unida-insoluble, donde la forma unida puede llegar a representar casi el 95 % del total de los ácidos fenólicos (19).
Los ácidos fenólicos se clasifican como ácidos hidroxibenzoicos y ácidos hidroxicinámicos (20). En los granos, los ácidos más relevantes son el gálico, vanilico, siríngico y protocatechuico, derivados del ácido hidroxibenzoico, mientras que los ácidos ferúlico, p-cumárico, cafeico y sinápico provienen del ácido hidroxicinámico (21). Todos los ácidos fenólicos mencionados previamente se han analizado en granos integrales de trigo, arroz, maíz, avena, cebada y trigo negro, pero con una gran variabilidad en su contenido. En los ácidos hidroxicinámicos, el ácido ferúlico tiene la más alta prevalencia en todos los granos, con excepción del trigo negro (22). El contenido promedio de ácido ferúlico en estos granos fluctúa entre 38,9 (4,4-122,8) µg/g de peso seco y 869,2 (265,5-1387,0) µg/g de peso seco, siendo el más alto el del maíz y el más bajo el del trigo negro. De los ácidos hidroxibenzoicos, el de mayor presencia fue el ácido gálico, que igualmente presenta una gran variabilidad de contenido (23). La concentración promedio de ácido gálico fluctúa entre 38,8 (26,0-71,2) µg/g de peso seco y 121,5 (1,7-241,2) µg/g de peso seco, donde el valor más bajo fue el del trigo negro y el más alto el de la avena.
Es relevante señalar que la avena, el maíz, el trigo, el arroz y el trigo negro están en orden descendente si se considera la suma de la concentración de los ocho ácidos fenólicos reseñados.
ACTIVIDAD BIOLÓGICA DE LOS ÁCIDOS FENÓLICOS
La biodisponibilidad de los ácidos fenólicos de los granos integrales es fundamental para comprender las actividades biológicas de estos compuestos, ya que las formas unidas representan aproximadamente el 95 % del contenido total de ácidos fenólicos (23). Los ácidos fenólicos de los cereales integrales pueden presentar diversas actividades biológicas actuando como antioxidantes, anticancerígenos, antiinflamatorios y antimutagénicos (24).
La propiedad más estudiada de los compuestos fenólicos de los granos integrales es su actividad antioxidante. Estos compuestos pueden actuar como antioxidantes directos. Sin embargo, también presentan actividad antioxidante indirecta al inducir enzimas protectoras endógenas y ejercer efectos regulatorios positivos en las vías de señalización (25). Los ácidos fenólicos actúan como antioxidantes debido a la reactividad de la fracción fenólica. Aunque se conocen varios mecanismos para la actividad antioxidante, se estima que la forma principal es la eliminación de radicales mediante la donación de átomos de hidrógeno (26). Los sustituyentes en el anillo aromático de los ácidos fenólicos afectan a la estabilidad de la estructura y, en consecuencia, se modifica la capacidad de eliminación de radicales. Por lo tanto, es diferente la actividad antioxidante de los ácidos fenólicos libres, esterificados y glicosilados (27).
FIBRAS ALIMENTARIAS
Las fibras alimentarias se definen como “hidratos de carbono, con un grado de polimerización igual o superior a 3, que se encuentran de forma natural en alimentos de origen vegetal y que no son digeridos ni absorbidos por el intestino delgado” (28). La fibra dietética, según su solubilidad en agua, se puede clasificar en fibra dietética insoluble (FDI) y fibra dietética soluble (FDS) (29). Las FDI incluyen la celulosa, la hemicelulosa insoluble en agua y la lignina, y están presentes principalmente en los cereales, frutas y verduras como componentes estructurales de la pared celular (30). Las FDS incluyen diversos polisacáridos y oligosacáridos no celulósicos, como son las pectinas, los β-glucanos y las gomas hidrosolubles (31). La cantidad y la composición de la fibra dietética pueden diferir dependiendo de la fuente de origen.
TRIGO
El contenido de fibra dietética total (FDT), tanto de la FDI como de la FDS en el trigo fluctúa entre el 9 y el 20 % (en peso seco) (32). Las paredes celulares del endospermo amiláceo del trigo están formadas por dos tipos principales de componentes de fibra dietética, arabinoxilanos (AX) y β-glucanos. En los granos de trigo, los β-glucanos representan aproximadamente el 20 % y el AX el 70 % del contenido total de fibra alimentaria (33).
AVENA Y CEBADA
Como se ha señalado anteriormente, la avena y la cebada son excelentes fuentes de FDI y FDS, así como de otros compuestos bioactivos. La fracción FDI se encuentra mayoritariamente en el salvado del cereal, mientras que las fracciones FDS, mayoritariamente el β-glucano, se encuentran en las paredes celulares del endospermo. En cambio, la fracción de fibra dietética insoluble —celulosa, AX y lignina— se encuentran principalmente en el salvado del cereal (34). Considerando una base de materia seca, el contenido de FDT de la cebada varía del 10 al 28 % (35) y en la avena fluctúa entre el 10 y el 38 % (36). Los granos de avena y cebada se caracterizan por tener como polisacáridos primarios β-glucanos y, en concentraciones significativamente menores, AX. Es importante señalar que, en la cebada, los β-glucanos están distribuidos uniformemente en el endospermo pero, en la avena, los β-glucanos están concentrados en las capas externas del endospermo (37). El grano integral de la cebada posee la misma la cantidad de β-glucanos que la avena. Por otro lado, las variedades de cebada con bajo contenido de amilosa pueden proporcionar hasta 4 veces más β-glucano que la avena (38).
CENTENO
El contenido de fibra dietética del centeno, de entre el 14 y el 21 %, es superior al del trigo (39). El AX, la celulosa, el fructano y el β-glucano son los tipos de fibra alimentaria dominantes en el centeno, siendo el AX el principal componente de la fibra alimentaria presente en las paredes celulares del endospermo (40). Aunque tanto el centeno como el trigo contienen AX, el contenido y la solubilidad del AX del centeno es mayor en comparación con el AX que se encuentra en el trigo (41). El nivel de fibra dietética presente en el centeno varía en función de su localización dentro del grano. El endospermo interno contiene menos fibra dietética (12 %), mientras que el endospermo externo y la fracción de salvado contienen alrededor de un 22 % y 38 % de fibra dietética, respectivamente (42). Los niveles más altos de fibra dietética que se encuentran en las capas externas del grano de centeno son otro ejemplo de la importancia de consumir cereales integrales.
ARROZ
El nivel de FDT del arroz varía entre el 2,7 y el 9,9 %. Esta amplia gama de niveles de fibra alimentaria se debe en parte a las diferencias entre las variedades de arroz (43). El arroz integral tiene un mayor contenido de fibra dietética que el observado en el arroz blanco, en el cual las capas externas del grano se han eliminado en el proceso de refinamiento. En el grano de arroz, las fibras dietéticas, al igual que en los otros cereales, se distribuyen principalmente en la cáscara y el salvado. La fracción FDI del arroz está compuesta principalmente por celulosa y hemicelulosa, mientras que la FDS está formada por arabinoxilanos y β-glucanos (44). El contenido de FDT en el grano de arroz negro es del 7 al 11,9 %, inferior a la fibra dietética del grano integral de trigo, cebada y avena. En el trigo negro, aproximadamente el 70 % de la fibra es insoluble en agua. Por otro lado, la pectina, el arabinolactano y el xiloglucano son las fibras solubles en agua comunes en el grano de arroz negro (45).
Resumiendo, la avena contiene los niveles más altos de fibra dietética, del 10 al 38 %, mientras que el arroz contiene el nivel más bajo (2 a 5 %) de fibra alimentaria entre los cereales. En los otros granos integrales, los rangos de valores son muy variables y el orden decreciente de cantidad de fibra dietética es: avena, cebada, centeno, trigo, maíz, trigo negro y arroz.
ACTIVIDAD BIOLÓGICA DE LAS FIBRAS ALIMENTARIAS
Aunque la solubilidad de las fibras de los granos en sí misma es una característica esencial de las respuestas fisiológicas que genera, la fermentación y la viscosidad pueden desempeñar un papel más pronunciado en los beneficios de los granos integrales para la salud humana (46). La fibra dietética hidrosoluble, que incluye pectina, mucílagos, gomas, fructano, β-glucano y algunos almidones resistentes, se fermenta en el colon, lo que afecta a la absorción de nutrientes en el intestino delgado. Por el contrario, la fibra dietética insoluble, que incluye principalmente lignina, celulosa y hemicelulosa, contribuye a un vaciado gástrico rápido y solo puede fermentarse de forma limitada en el colon, lo que favorece la regularidad digestiva (47).
Como el organismo humano es incapaz de absorber y metabolizar la fibra dietética soluble, no provoca un aumento pronunciado de glucosa en sangre, como pueden hacerlo otros carbohidratos (48). La fibra dietética soluble al interactuar con el agua forma un gel. Como resultado de esta solución viscosa, se retardan el paso de los alimentos por el tracto digestivo y la absorción de glucosa. La absorción gradual de la glucosa ingerida puede regular en mejor forma la secreción de insulina y el metabolismo de la glucosa, prevenir la hipoglicemia postprandial tardía, adecuar las fluctuaciones de glucosa circulante y aumentar la sensibilidad tisular a la insulina (49). Las velocidades de vaciado gástrico y la absorción intestinal de la glucosa desempeñan un papel decisivo en la magnitud de la hiperglicemia postprandial y la hiperinsulinemia (50). La gradualidad de la glucosa que llega al intestino delgado y la absorción lenta de la glucosa ingerida repercuten en una mejor regulación de la insulina circulante y del metabolismo de la glucosa, lo que conduce a una mayor sensibilidad a la insulina por los tejidos periféricos (51). De igual manera, se estima que la fibra dietética de grano integral reduce el índice glicémico de los productos que contienen hidratos de carbono (52). También se ha demostrado que reduce el colesterol (53) y la presión arterial (54), importantes factores de riesgo de las enfermedades cardiovasculares (Tabla I).
Tabla I. Posibles mecanismos para explicar el efecto de la ingesta de granos enteros en la prevención de enfermedades crónicas no transmisibles.
DT2: diabetes de tipo 2; CV: cardiovascular; Cáncer CR: cáncer colorrectal.
En los últimos años, diversos estudios señalan que otros mecanismos relacionados con la fibra dietaria pueden estar asociados al impacto del consumo de granos integrales en la salud humana (55), Uno de los mecanismos propuestos es la fermentación de las fibras por la microbiota colónica (56). La fibra alimentaria nutre a la microbiota colónica, que es muy activa metabólicamente. Cuando reciben suficiente fibra, la microbiota cataliza la fermentación sacarolítica y produce, entre diversos compuestos bioactivos, ácidos grasos de cadena corta como acetato, propionato y butirato (57). Estos metabolitos favorecen la fisiología de las mucosas y reducen la inflamación, y desempeñan un papel en la modulación del metabolismo de glucosa y lípidos (58). El butirato es la principal fuente de energía de los colonocitos, las células epiteliales del colon (59). El butirato también es inmunomodulador y antiinflamatorio. Estimula la activación de las células T regulatorias (Treg) y ejerce una regulación epigenética de la respuesta (60,61). Además, el butirato desempeña un papel importante en la defensa de la mucosa al estimular la producción de moco y la formación de uniones estrechas en las células del epitelio (62). En conjunto, estas acciones estimuladas por la producción de butirato son anticancerígenas.
Esta revisión narrativa se ha centrado principalmente en las pruebas científicas que demuestran la acción de los principales fitoquímicos de los granos integrales y que dan sustento a la hipótesis de que la ingesta regular de cereales enteros puede impactar positivamente en la salud humana.
CONCLUSIÓN
Los estudios epidemiológicos sugieren que la ingesta de granos integrales se asocia a un menor riesgo de ECNT. Además de su contenido en diversos nutrientes, los granos de los cereales integrales son también abundantes en otros compuestos, incluidos los ácidos fenólicos y las fibras, que se han relacionado con la reducción del riesgo de obesidad, ECV, diabetes de tipo 2 y cáncer. La mayoría de los componentes asociados a la salud se concentran en el salvado y el germen, que se eliminan durante el proceso de refinado del grano.
Las evidencias de la bioactividad de los compuestos de los granos son concluyentes por la alta potencialidad antioxidante de los ácidos fenólicos y, por un lado, la capacidad de la fibra soluble para aumentar la viscosidad del contenido intestinal y, por otro, la interrelación que se establece entre la fibra dietaria y la microbiótica del colon.
En general, aunque la bioactividad de los fitoquímicos y de la fibra dietaria de los granos integrales está clara, en el futuro será crucial comprender los mecanismos biológicos subyacentes que rigen sus actividades en la protección frente a las ECNT.
