Introducción

En los últimos años aumentó el interés de los investigadores en relación a la actividad aeróbica y deportiva, ya que modularía las funciones cognitivas tanto en animales como humanos (^{Erickson et al., 2011}; ^{Hogan, Mata y Carstensen, 2013}; ^{Ratey y Loehr, 2011}). Esta nueva perspectiva brinda un valor agregado al ejercicio aeróbico y de resistencia, que por décadas ha sido relacionado principalmente con la promoción de la salud, el fortalecimiento de las estructuras musculoesqueléticas del cuerpo, mejoras en los niveles de presión sanguínea, y en la salud cardiovascular global (^{Hogan et al., 2013}). Además de estas mejoras físicas, en la última década varios estudios señalaron que se sumarían beneficios a nivel neurocognitivo (^{Chang et al., 2014}; ^{Labelle, Bosquet, Mekary y Bherer, 2013}; Wengaard, Kristoffersen, Harris y Gundersen, 2017). Se ha descubierto que la utilización de dosis agudas de ejercicio, entendido como una exposición que no supera la hora de trabajo y sucede en un único momento y lugar específico, así como también el haber realizado deporte a lo largo de la vida genera un efecto beneficioso sobre las funciones cognitivas en diversas poblaciones (^{Chen, Yan, Yin, Pan y Chang, 2014}; ^{Hayes, Forman y Verfaellie, 2014}; ^{Hwang et al., 2016}; ^{Kimura y Hozumi, 2012}; ^{Lee et al., 2014}; ^{Soga, Shishido y Nagatomi, 2015}; ^{Wengaard et al., 2017}). Por lo que el ejercicio físico está emergiendo como una estrategia prometedora de bajo costo que mejoraría las funciones cognitivas, sería accesible a la mayoría de la población y prácticamente no tendría efectos secundarios.

Se ha encontrado que el hipocampo y regiones temporales son mayores en los sujetos que poseen un nivel cardiorrespiratorio más desarrollado fruto del entrenamiento aeróbico cardíaco (^{Erickson et al., 2009}; ^{Honea et al., 2009}). Estas estructuras son relevantes para la formación y consolidación de memorias, y en relación a ello se halló que realizar ejercicio físico mejora el aprendizaje y la memoria, aumenta la proliferación celular y la sobrevida del hipocampo, e incrementa el volumen de materia gris y blanca (^{Colcombe et al., 2006}; ^{van Praag et al., 2005}). Diferentes investigaciones que trabajaron con niños (Jäger, Schmidt, Conzelmann y Roebers, 2015) y adultos (^{Hayes et al., 2014}) descubrieron que los sujetos que poseían mayor nivel de involucramiento con la actividad física deportiva eran los que obtenían mejores resultados en evaluaciones con demanda cognitiva en memoria de trabajo, así como memoria espacial (^{Erickson et al., 2011}).

Específicamente en relación a la memoria, a lo largo de los años se propusieron múltiples clasificaciones sobre los sistemas de memoria, ninguna de las cuales podría ser considerada actualmente totalmente satisfactoria (^{Ruetti, Justel y Bentosela, 2009}). Una de las clasificaciones mayormente aceptadas es aquella que distingue entre memoria explicita e implícita. Dentro de la primera se encontraría la memoria episódica y semántica; mientras que la memoria implícita hace referencia al aprendizaje de habilidades (^{Squire, 1987}; ^{Tulving, 2002}). Por otro lado, la memoria emocional podría considerarse una subdivisión de la memoria explícita y es el resultado del almacenamiento de la información que estuvo acompañada por factores de alarma o alerta a través de los cuales pudo fijarse con más facilidad (^{Bermúdez-Rattoni y Prado-Alcalá, 2001}). En relación a ello, se hallan investigaciones en la literatura que indican que el contenido emocional de los estímulos o eventos influye sobre la memoria de corto y largo plazo tanto en niños como adultos jóvenes o mayores (^{Cordon, Melinder, Goodman y Edelstein, 2013}; ^{Moayeri, Cahill, Jin y Potkin, 2010}).

Es necesario tener en cuenta los efectos fisiológicos que la actividad física tiene en el organismo, y como esto puede modular los diferentes procesos de memoria. La actividad aeróbica se relaciona con un aumento en la producción del Factor Neurotrófico Derivado del Cerebro (BDNF, por sus siglas en inglés, Brain Derived Neurotrophic Factor), y con un incremento a nivel noradrenérgico y de los glucocorticoides (^{Keyan y Bryant 2017a}). Cuando se trata de intervenciones agudas de ejercicio se observa una activación del eje hipotalámico-hipofisarioadrenal, elevando los niveles de cortisol, lo cual sería un factor crucial en el fortalecimiento de memorias emocionales. Sin embargo, en estos casos existe una ventana temporal de efectividad, ya que los beneficios se observan únicamente cuando la actividad física es realizada de forma inmediata, ya sea antes o después del aprendizaje (^{Keyan y Bryant 2017c}; ^{Weinberg, Hasni, Shinohara y Duarte, 2014}). Por otro lado, y en relación al presente estudio, existen investigaciones que relacionan una vida físicamente activa con el aumento de BDNF en sangre, mejorando las funciones cognitivas y la proliferación de tejido cerebral (^{Tsai et al., 2014}). Adicionalmente, se encontró que aquellos sujetos que poseían los niveles cardiorrespiratorios más elevados (ganancia lograda con el entrenamiento aeróbico cardíaco) también eran quienes poseían los valores plasmáticos basales más altos de BDNF (^{Tsai, Pan, Chen, Wang y Chou, 2016}).

Por todo lo anteriormente expuesto, el objetivo del presente trabajo fue evaluar si este enriquecimiento cerebral, debido a la realización de ejercicio, podría repercutir en la memoria emocional. La mayoría de los estudios emplean diseños donde la actividad deportiva es considerada como un tratamiento o intervención aguda en donde los participantes cumplen diferentes planes aeróbicos y/o de resistencia y se estudia su efecto de modo previo-posterior a la intervención (^{Keyan y Bryant, 2017a}, ^2017b, 2017c). Sin embargo, también puede implementarse un diseño en donde se evalúen participantes que posean un estilo de vida comprometido con la actividad física y deportiva, y comparar su desempeño en diversas tareas con el de aquellos participantes que son considerados sedentarios o que dedican poco tiempo de sus vidas a estas prácticas (^{Albinet, Abou-Dest, André y Audiffren, 2016}). El presente estudio se relaciona con la segunda de las líneas de investigación, ya que se dividió a los participantes de acuerdo a su nivel de actividad física y se evaluó su desempeño en una tarea de memoria emocional. En base a los antecedentes acerca de la memoria emocional, la primera de las hipótesis planteadas fue que la información con contenido emocional se recordaría en mayor medida que la neutra. En relación al efecto beneficioso que la actividad física posee sobre las funciones cognitivas, la segunda de las hipótesis predice que los participantes que realizan más actividad física tendrán un mejor desempeño mnemónico que aquellos sujetos considerados sedentarios.

Método

Resultados

Niveles aeróbicos

En base a las actividades realizadas (divididas en vigorosas, moderadas y caminatas), así como la cantidad de días por semana y la cantidad de horas dedicadas a cada actividad se clasificó a los participantes en cada uno de los niveles. La Figura 1 muestra los niveles de MET para cada tipo de actividad de cada uno de los grupos.

Figura 1. Niveles aeróbicos. Valores de METs para cada tipo de actividad (vigorosa, moderada y caminatas) divididos por cada grupo.N1: Participantes con un nivel bajo de actividad. N2: Sujetos con un nivel moderado de actividad. N3: Participantes con un nivel intenso de actividad. Las líneas verticales representan errores estándar de la media. * Indica diferencias en actividades vigorosas entre N3 vs N1 y N3 vs N2. # Indica diferencias entre actividades vigorosas vs moderadas y caminata para el grupo N3. & Indica diferencias en las caminatas entre los grupos N1 y N2. 

El grupo de Nivel 1 (N1) o bajo (n = 9) tuvo una media total de METs de 601.2 (DE 154.58). En relación a las actividades vigorosas este grupo las realizó en promedio menos de un día a la semana, por un tiempo promedio de 20 minutos (METs = 199.7), la única actividad vigorosa reportada fue futbol. Las actividades moderadas fueron realizadas menos de dos días a la semana, con una media de 20 minutos cada día, con un total de 208.29 METs (ejemplo de estas actividades fue limpiar la casa). En relación a las caminatas, fueron realizadas menos de tres días por semana en promedio, con un tiempo medio de 26 minutos y un total de METs de 193.2.

El grupo de Nivel 2 (N2) o moderado (n = 14) tuvo una media de METs de 1582.97 (DE 208.53). Realizó actividades vigorosas en promedio un día a la semana, por un tiempo medio de 25 minutos, un total de 370.29 METs (en este caso las actividades reportadas fueron: futbol, ir al gimnasio y realizar ciclismo). En relación a las actividades moderadas este grupo las realizó tres veces por semana en promedio, una media de 50 minutos cada día, un total de METs de 658.71 (ejemplos de estas actividades fueron: limpiar la casa, zumba, gimnasia localizada, jugar al ping pong). En relación a las caminatas, este grupo realizó un promedio de cinco días a la semana de esta actividad, con una media de tiempo de 40 minutos, un total de METs de 553.97.

Mientras que el grupo de Nivel 3 (N3) o alto (n = 21) tuvo una media de METs de 5817.44 (DE 1063.85). Las actividades vigorosas fueron realizadas una media de cuatro días por semana, durante hora y media de promedio, dando un total de 3933.33 METs (ejemplos de actividades en este caso fueron: natación, running, artes marciales, cross fit, entre otras). En relación a las actividades moderadas fueron realizadas por un promedio de cuatro días a la semana, una media de dos horas cada día, dando un total de METs de 1336.03 (ejemplos de estas actividades fueron: limpiar, albañilería, ciclismo). Mientras que las caminatas fueron realizadas una media de tres días por semana, por un promedio de 40 minutos, un total de METs de 519.85.

En relación a los análisis intergrupales, el grupo N3 tuvo mayor cantidad de METs para actividades vigorosas que el grupo N1, Z = -4.3, p < .0001, y que el grupo N2, Z = -5.01, p < .0001. Además, se halló una tendencia en relación a las caminatas, siendo realizada en mayor medida por el grupo N3 que N1 (p = .08). El grupo N2 tuvo un nivel mayor de METs para caminatas que el grupo N1 Z = -2.53, p = .01.

En relación a los análisis intragrupales, el grupo N3 tuvo mayor cantidad de METs para actividades vigorosas que moderadas Z = -2.79, p = .005 y mayor cantidad de METs para actividades vigorosas que caminatas Z = -4.01, p < .0001. Sin diferencias entre los valores de METs para caminatas y actividades moderadas. No se hallaron diferencias en los METs de los grupos N1 y N2 para cada tipo de actividad realizada por cada grupo, p > .05.

Arousal

La primera variable dependiente analizada fue el nivel de arousal o activación que les producían las imágenes observadas a los sujetos. El ANOVA arrojó un efecto significativo de Imágenes F(2, 82) = 107.69, p < .0001, η²p = .724. Los análisis Post hoc indicaron un nivel de activación ascendente siendo las neutras las imágenes menos activantes, seguidas por las positivas y por último las negativas. Ningún otro análisis indicó diferencias estadísticamente significativas, p > .05. Los resultados se encuentran representados en la Figura 2.

Figura 2. Arousal. Grado de activación que le generaba a los sujetos observar las imágenes neutras, positivas o negativas.N1: Participantes con un nivel bajo de actividad. N2: Sujetos con un nivel moderado de actividad. N3: Participantes con un nivel intenso de actividad. Las líneas verticales representan errores estándar de la media. 

Recuerdo libre inmediato

Luego de observar y calificar las imágenes, los participantes tenían que escribir aquellas que recordaban haber visto. El ANOVA indicó un efecto significativo de Imáge- ^{nes F(2, 82) = 24.23, p < .0001, η2}p ^{= .371, donde las imá-} genes negativas fueron mayormente recordadas que las positivas y éstas últimas a su vez mayormente recordadas que las neutras. Además se halló que la interacción de Imágenes x Nivel también resultó significativa F(2, 84) = 2.59, p = .042, η² p = .112. Los análisis Post hoc indicaron que los participantes del Nivel 3 recordaron mayor cantidad de imágenes positivas que los sujetos del Nivel 1, p = .019 y del Nivel 2, p = .010. Resumiendo, las imágenes emocionales se recordaron más que las neutras y esto a su vez se vio afectado por el nivel de actividad deportiva que el sujeto poseía, dando cuenta que aquellos participantes con un mayor nivel de entrenamiento tuvieron un mejor recuerdo de información con contenido positivo (Figura 3).

Figura 3. Recuerdo Libre Inmediato. Media de Imágenes neutras, positivas o negativas recordadas por los distintos grupos.N1: Participantes con un nivel bajo de actividad. N2: Sujetos con un nivel moderado de actividad. N3: Participantes con un nivel intenso de actividad. Las líneas verticales representan errores estándar de la media. * Indica diferencias significativas entre el grupo N3 vs N1 y N3 vs N2 para las imágenes positivas. 

Reconocimiento libre diferido

Siete días después de la primera sesión volvió a evaluarse la memoria, para lo cual los participantes debían anotar que imágenes recordaban de las vistas la semana anterior. El ANOVA indicó un efecto significativo de Imágenes F(2, 80) = 16.56, p < .0001, η²_p= .293; las imágenes negativas se recordaron más que las positivas y éstas a su vez más que las neutras (Figura 4). Ningún otro análisis arrojó diferencias estadísticamente significativas, p > .05.

Figura 4. Recuerdo Libre Diferido. Media de Imágenes neutras, positivas o negativas recordadas por los distintos grupos.N1: Participantes con un nivel bajo de actividad. N2: Sujetos con un nivel moderado de actividad. N3: Participantes con un nivel intenso de actividad. Las líneas verticales representan errores estándar de la media. 

Discusión

La actividad aeróbica deportiva es un área de creciente interés para la investigación, ya que podría implementarse como estrategia para mejorar las funciones cognitivas (^{Barha et al., 2017}; ^{Erickson et al., 2011}), por ello el objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de una vida deportiva activa sobre la memoria emocional. En primer lugar, se halló que la información emocional se recordó en mayor medida que la neutra y en segundo lugar, se encontró que este patrón de resultados se vio afectado por el nivel aeróbico/físico que poseía el participante. Ambos resultados apoyarían las hipótesis planteadas. A continuación se discutirán en mayor detalle estos hallazgos.

La primera de las hipótesis planteadas fue que la información con contenido emocional sería mayormente recordada que la neutra. Efectivamente, las imágenes emocionales fueron calificadas como más activantes que las neutras y este nivel de emocionalidad/activación repercutió en el recuerdo, ya que las imágenes emocionales fueron mayormente recordadas que las neutras, tanto de modo inmediato como diferido (^{Hämmerer et al., 2017}; ^{Justel et al., 2014}; ^{Schümann, Bayer, Talmi y Sommer, 2018}). Hay explicaciones posibles a porqué la información emocional es recordada en mayor medida al ser comparada con información neutra, por ejemplo, se les presta mayor atención a los detalles (^{McGaugh y Roozendaal, 2009}). A nivel fisiológico, durante las situaciones emocionales se liberan hormonas adrenales, tales como la adrenalina, la noradrenalina y los glucocorticoides. La acción de estas hormonas es una de las claves para llegar a la comprensión de las relaciones entre la memoria y las emociones, ya que las mismas modulan selectivamente la memoria de eventos que son emocionalmente significativos (^{McGaugh y Roozendaal, 2002}; ^{Roozendaal, 2000}; ^{Taylor, Ellenbogen, Washburn y Joober, 2011}).

La segunda de las hipótesis planteadas indicaba que el nivel de actividad deportiva de un sujeto influiría sobre su desempeño mnemónico. Esta hipótesis se sostuvo de modo parcial ya que se halló que tanto el recuerdo libre como el reconocimiento inmediato se vieron afectados por el nivel deportivo de los participantes, pero no así el recuerdo y reconocimiento diferido. Los sujetos que tenían un nivel de actividad intenso, implicando una actividad física y deportiva demandante en su vida diaria, tuvieron un mejor recuerdo libre inmediato que los sujetos con un nivel bajo o moderado. Más aun, este mejor recuerdo fue sólo para la información con valencia positiva, no así la neutra o negativa.

En relación al reconocimiento, fue un resultado que no esperábamos, visto y considerando que eran adultos de edad temprana a media y por lo general el reconocimiento en este tipo de población suele tener un efecto de techo. Sin embargo, los resultados indicaron que los participantes con un nivel de actividad intensa tuvieron un mejor desempeño en esta tarea de memoria que los otros dos grupos de sujetos.

El motivo por el cual no se obtuvieron resultados en la medida diferida necesita de mayores estudios para poder dar una respuesta precisa. Sin embargo, podría hipotetizarse, y señalar como posible limitación del presente trabajo, que el n empleado es pequeño así como dispar en los grupos estudiados. Además, es de resaltar como otra posible limitación que no se encontraba emparejada la cantidad de mujeres y hombres en cada uno de los niveles, sin embargo cabe destacar que no se hallaron diferencias significativas en esta medida.

Por otro lado, la literatura indica que habría un efecto de dosis-respuesta, por tanto, se observaría un mejor desempeño cognitivo cuanto más ejercicio se realiza (^{Masley, Roetzheim y Gualtieri, 2009}). En nuestros resultados encontramos que hay una diferencia entre los niveles bajo y moderado por un lado e intenso por el otro. Sin embargo, no encontramos diferencias entre los dos primeros niveles. Una posible explicación, así como limitación del presente estudio, es que las condiciones baja y moderada son muy similares entre sí diferenciándose de la condición intensa. En cuestión de METs la baja tiene un total de 601, la moderada de 1582 mientras que la intensa de 5817. Sería interesante contar con una muestra de participantes que estuviera en un nivel con valores intermedios entre las categorías moderada e intensa manejadas en el presente trabajo, o un nivel bajo que posea menos de 300 MET y estudiar si en esos casos se hallaría un desempeño dosis-respuesta de actividad deportiva.

Otra posible limitación del presente trabajo se relaciona con el cuestionario, que si bien posee una delimitación clara en cuanto a las actividades para cada nivel es en última instancia el sujeto (mediante su auto reporte) quién determina si la actividad a la que refiere pertenece a una u otra categoría. Esto podría generar inconvenientes a la hora de calcular los valores METs que corresponden a cada participante. Sin embargo, esta contrariedad podría subsanarse utilizando sujetos expertos en su disciplina, y realizando una comparación entre sus desempeños y los observados en sujetos sedentarios, lo cual plantearía un futuro estudio posible. También sería interesante poder evaluar diferentes grupos dentro de cada nivel; por ejemplo, participantes con un entrenamiento intenso en deportes de grupo vs participantes con un nivel intenso en deportes de resistencia o trabajo en solitario. Los datos al respecto indican que los primeros, denominados deportistas de habilidades abiertas, desarrollan niveles altos de control ejecutivo y utilizan mejor la información que les brinda el ambiente. Como resultado, obtienen tiempos de respuesta más cortos al compararlos con deportistas de habilidades cerradas. Tal efecto puede deberse al hecho de que estos últimos se desenvuelven en ambientes que por lo general se mantienen estables. Esto los lleva a mantener movimientos esquemáticos y repetitivos durante prácticamente toda la actividad. En comparación, los deportes en equipo presentan ambientes en constante cambio, que requieren cambios de estrategias y adaptaciones sucesivas por parte de los jugadores (^{Yu, Chan, Chau y Fu, 2017}).

Otra posible comparación, así como futuro estudio, sería entre actividades que implican un compromiso cognitivo o no, ya que los datos de la literatura indican que cuanto mayor el compromiso cognitivo implicado en el deporte realizado, mejor el rendimiento en las pruebas evaluadas (^{Jäger et al., 2015}), es decir que no sólo es relevante el realizar actividad sino también el tipo de actividad que se realice.

Como se mencionó en la introducción, se ha encontrado que el hipocampo se encuentra más desarrollado en aquellas personas que tienen un mejor nivel cardiorrespiratorio fruto del entrenamiento aeróbico (^{Erickson et al., 2009}; ^{Honea et al., 2009}). Además, en la adultez mayor esta estructura se reduce llevando a un deterioro en la memoria y riesgo de demencia; sin embargo, si los adultos mayores siguen un entrenamiento aeróbico se halló que se atenúa este declinamiento cognitivo (^{Erickson et al., 2009}), dando cuenta de la relevancia de mantener un estilo de vida activo a lo largo de la vida. Se estima que para 2050 habrá 114 millones de personas con demencia, siendo una de las mayores causas de discapacidad y dependencia de la población de adultos mayores (^{Iuliano et al., 2016}). Por ende, proponer intervenciones que mejoren nuestra reserva cognitiva es un tópico de capital interés para la salud biopsicosocial de nuestra especie. Promoviendo desde la infancia temprana hasta la adultez mayor, en cada una de las etapas, aquellos tratamientos que pudieran mejorar nuestras capacidades cognitivas, previniendo o retrasando los déficits cognitivos. En relación a ello, la evidencia actual sugiere que realizar ejercicio físico es una intervención prometedora para reducir el deterioro cognitivo (^{Fallah et al., 2013}; ^{Middleton, Barnes, Lui y Yaffe, 2010}; ^{Ratey y Loehr, 2011}); las personas que se mantienen activas muestran un menor declive de sus funciones cognitivas cuando son mayores (^{Masley et al., 2009}). Además, realizar actividad física es una intervención atrayente debido a que puede ser fácilmente realizable por prácticamente cualquier tipo de población.