Prevalencia de tumores metastásicos en la glándula tiroides. Revisión sistemática y metanálisis

Rodrigo-Gómez, Lucía; Pardal-Refoyo, José Luis; Batuecas-Caletrío, Ángel; Rodrigo-Gómez, Lucía; Pardal-Refoyo, José Luis; Batuecas-Caletrío, Ángel

doi:10.14201/orl.23207

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versão On-line ISSN 2444-7986

Rev. ORL vol.12 no.1 Salamanca Jan./Mar. 2021 Epub 05-Abr-2021

https://dx.doi.org/10.14201/orl.23207

ARTÍCULO DE REVISIÓN

Prevalencia de tumores metastásicos en la glándula tiroides. Revisión sistemática y metanálisis

Prevalence of metastatic tumors in the thyroid gland. Systematic review and meta-analysis

Lucía Rodrigo-Gómez¹², José Luis Pardal-Refoyo¹², Ángel Batuecas-Caletrío¹²

^¹Universidad de Salamanca. Facultad de Medicina. Departamento de Cirugía. Salamanca. España

^²Servicio de Otorrinolaringología y Cirugía de Cabeza y Cuello. Hospital Universitario de Salamanca. Instituto de Investigación Biomédica de Salamanca (IBSAL). Salamanca. España

RESUMEN

Introducción y objetivo:

Los tumores metastásicos en la glándula tiroides complican el diagnóstico, el tratamiento y el pronóstico del paciente. El objetivo es conocer la prevalencia de las metástasis en la glándula tiroides referida en la literatura médica y los tumores primarios que con más frecuencia metastatizan en la glándula tiroides.

Método:

Se realizó una revisión bibliográfica sistemática en las bases de datos de PubMed, La Biblioteca Cochrane y Scopus. Los artículos seleccionados se dividieron en dos grupos, series clínicas de pacientes en los que se hallaron metástasis en tiroides (grupo A) y series de hallazgos de metástasis en tiroides en autopsias (grupo B). Se realizó metanálisis de prevalencia para cada grupo de artículos siguiendo el modelo de efectos aleatorios.

Resultados:

La prevalencia en cada grupo con su índice de confianza al 95 % fue 0.00479 (0.002-0.007) para el grupo A y 0.0362 (0.014-0.059) para el grupo B. La prevalencia de metástasis halladas en autopsias fue 7,58 veces mayor que en los estudios clínicos. En el grupo A la edad media fue 60.82 y en el grupo B 57.20. En ambos grupos las metástasis halladas en tiroides fueron más frecuentes en el sexo femenino. La localización del tumor primario fue diferente en ambos grupos, en el grupo A fue el cáncer de riñón y en el grupo B el cáncer de mama. La variabilidad de la prevalencia de metástasis en tiroides en los diferentes artículos de ambos grupos hace que este estudio tuviese una alta heterogeneidad (índice I2 y Q). Los funnel plot de ambos grupos indicaron alto sesgo de publicación.

Discusión:

La diferente prevalencia entre series clínicas y autopsias puede implicar que la detección de metástasis en tiroides en la clínica está infradiagnosticada. La razón de esto podría ser que las metástasis intratiroideas se presentan de forma asintomática siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias. En otras ocasiones se presentan como un nódulo tiroideo años después del tumor primario, lo que condiciona el diagnóstico.

Conclusiones:

La prevalencia de metástasis en tiroides es superior en las series de autopsias que en series clínicas (hasta 6.67 veces más frecuente en nuestro estudio). Las metástasis intratiroideas probablemente están infradiagnosticadas por cursar sin clínica siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias. Los tumores primarios más frecuentes fueron el riñón (series clínicas) y la mama (series de autopsias).

Palabras clave metástasis en tiroides; metástasis intratiroideas; prevalencia; neoplasia secundaria de tiroides; revisión; metanálisis

ABSTRACT

Introduction and objective:

Metastatic tumors in thyroid complicate the diagnosis, treatment, and prognosis of the patient. The objective is to determine the prevalence of metastasis in the thyroid gland reported in the medical literature and to examine the primary tumors that most frequently metastasize to the thyroid gland.

Method:

A systematic bibliographic review was undertaken in the PubMed, The Cochrane Library and Scopus databases. The selected articles were divided into two groups, clinical series of patients in whom thyroid metastasis were found (group A) and series of findings of metastasis in thyroid at autopsy (group B). Prevalence meta- analysis were performed for each group of articles following the random effects model.

Results:

The prevalence in each group with its 95 % confidence index was 0.00479 (0.002-0.007) for group A and 0.0362 (0.014-0.059) for group B. The prevalence of metastasis found at autopsies was 6.67 times higher than in clinical studies. In group A the mean age was 60.82 and in group B it was 57.20. In both groups, metastases found in the thyroid were more frequent in the female sex. The location of the primary tumor was different in both groups, in group A it was kidney cancer and in group B it was breast cancer. The variability of the prevalence of thyroid metastasis in the different articles of both groups makes this study highly heterogeneous (index I2 and Q). The funnel plots of both groups indicated high publication bias.

Discussion:

The different prevalence between clinical series and autopsies may imply that the detection of thy- roid metastases in the clinic is underdiagnosed. The reason for this could be that intrathyroid metastases appear asymptomatically, being diagnosed as an incidental finding at autopsy. On other occasions they present as a thyroid nodule years after the primary tumor, which determines the diagnosis.

Conclusions:

The prevalence of thyroid metastases is higher in autopsy series than in clinical series (up to 7.58 times more frequent in our study). Intrathyroid metastasis are probably underdiagnosed because they are not clinical, and they are diagnosed as a casual finding at autopsy. The most frequent primary tumors were the kidney (clinical series) and the breast (autopsy series).

Keywords metastasis in thyroid; intrathyroid metastasis; prevalence; secondary thyroid neoplasm; review; meta-analysis

INTRODUCCIÓN

La glándula tiroides está muy vascularizada y a pesar de ello, las metástasis intratiroideas no son frecuentes con localización del tumor primario variable de unos estudios a otros (riñón, pulmón, gastrointestinal y mama) [¹,²,³].

El diagnóstico de las metástasis en tiroides es similar al del cáncer primario basado en la ecografía y la punción aspiración con aguja fina (PAAF).

Respecto al tratamiento del cáncer metastásico en tiroides, hay controversia sobre si la cirugía es la técnica de elección ya que la mayoría de los pacientes tienen enfermedad metastásica avanzada [⁴].

Los tumores metastásicos en la glándula tiroides complican el diagnóstico, el tratamiento y el pronóstico del paciente. Es por tanto interesante conocer la prevalencia del cáncer metastásico en la glándula tiroides y los órganos que con mayor frecuencia son origen del tumor primario. Esto puede tener influencia en la estrategia de diagnóstico y tratamiento de los pacientes afectados.

El objetivo principal de este estudio es conocer la prevalencia de las metástasis en la glándula tiroides referida en la literatura médica.

MATERIAL Y MÉTODO

Revisión sistemática en las bases de datos PubMed (https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/), la Biblioteca Cochrane (https://www.cochranelibrary.com/es/) y Scopus (https://www.scopus.com/home.uri) de los artículos de tumores metastásicos en la glándula tiroides sin limitar el periodo de tiempo.

Criterios de inclusión: artículos que contenían las variables “metástasis tiroidea” “neoplasias secundarias” o “neoplasias metastásicas”, idioma (español, francés, alemán e inglés), tipo de estudio (revisiones, revisiones sistemáticas y metanálisis), humanos y que tuvieran los números totales de la muestra de pacientes y de las metástasis halladas y la localización del tumor primario.

Se siguieron las directrices PRISMA [⁵].

La estrategia de búsqueda y selección de artículos se resumen en la Figura 1. Tras la búsqueda inicial en las diferentes bases de datos y eliminando los duplicados se seleccionaron 82 artículos de los que se incluyeron 76. Se revisaron a texto completo y se excluyeron 66 artículos por no tener acceso al original (n=15) [⁴⁹-⁶²,¹⁰⁸], no informar del número total de pacientes revisados o de la localización del tumor primario (n=5) [⁷⁶,⁷⁹-⁸¹,⁹⁶] y las publicaciones que no aportaban información relevante para el estudio (n=46) [⁶³-⁷⁵][⁷⁷][⁸²-⁹⁵,⁹⁷-¹⁰⁷,¹⁰⁹-¹¹⁶]. Quedaron excluidos artículos a los que no se tuvo acceso, no informaban de la muestra total de pacientes o de la localización del tumor primario [⁶-¹⁶,¹¹⁷-¹⁴¹].

Se seleccionaron para el estudio 34 artículos [¹⁷-⁴⁸,⁷⁴,⁷⁸].

Figura 1. Esquema de selección de los artículos.

Se evaluó la calidad de cada artículo incluido con el sistema GRADE [¹⁴²,¹⁴³] que se representa en la Tabla 1.

Tabla 1. Artículos que recogen metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).

Estudio	Periodo	n	MT en tiroides	Media edad	Varón	Mujer	Nivel GRADE
Aron et al. 2005 [17]	1982-2002	20000	24	-	7	17	++
Surov et al. 2016 [18]	1997-2013	8849	33	69	18	15	++
Cesaretti et al. 2013 [19]	1994-2010	918	3	61	1	2	+
Hegerova et al. 2015 [20]	1980-2010	10798	97	63	53	44	++
Nakhjavani et al. 1997 [21]	1985-1994	9118	43	66	23	20	++
Calzolari et al. 2008 [22]	1995-2005	17122	25	61	11	14	++
Ishikawa et al 2011 [23]	1988-2008	970	4	60	3	1	+
Pitale et al. 2000 [24]	1988-1998	941	6	58	-	-	+
Pusztaszeri et al. 2015 [25]	1992-2014	3480	62	59	34	28	++
HooKim et al. 2015 [26]	1986-2013	15800	28	60.8	16	12	++
Lièvre et al. 2006 [27]	1993-2004	5862	6	56	4	2	+
Moghaddam et al. 2013 [28]	1993-2013	1295	6	-	4	2	++
Leboulleux et al. 1999 [29]	-	130	6	54.2	1	5	+
Papi et al. 2007 [30]	1993-2003	47813	36	66	19	17	++
Heffess et al. 2002 [31]	1959-1998	37158	36	64.9	22	14	++
Cichon et al. 2006 [32]	1984-2003	10057	17	62	13	4	++
Watts 1987 [33]	1983-1984	70	4	57	2	2	+
Wood et al. 2004 [34]	1985-2002	1016	15	63	10	5	++
Wychulis et al. 1964 [35]	1907-1962	20262	14	55.7	8	6	+
Lin et al. 1998 [36]	1977-1995	1013	14	55.3	8	6	++
Total		212672	479		257	216

Análisis de datos. Se realizó metanálisis de prevalencia para cada grupo de artículos (series de casos clínicos y series de hallazgos en autopsia) siguiendo el modelo de efectos aleatorios. Se utilizó el programa estadístico Jamovi 1.2 (The jamovi project (2020),https://www.jamovi.org).

RESULTADOS

Los artículos seleccionados se dividieron en dos grupos, series clínicas de pacientes en los que se hallaron metástasis en tiroides (grupo A) y series de hallazgos de metástasis en tiroides en autopsias (grupo B) como figura en las tablas de resultados (Tabla 1 y Tabla 2).

Tabla 2. Artículos que recogen metástasis en tiroides en autopsias (grupo B).

Estudio	Período	n	MT en tiroides	Media edad	Varón	Mujer	Nivel GRADE
Moghaddam et al. 2013 [28]	1993-2013	2117	4	51,3	1	3	++
Shimaoka et al. 1962 [37]	1955-1960	1980	188	-	-	-	++
Rice 1934[38]	1933	89	9	-	-	-	+
Abrams et al. 1950 [39]	1943-1947	1000	19	-	-	-	++
Mortensen et al. 1956 [40]	1951-1953	467	18	-	-	-	++
Watanabe et al. 1980 [41]	1980	309	4	58,3	1	3	+
Willis 1931 [42]	1923-1930	170	10	-	3	7	+
Lam et al. 1988 [42]	1951-1995	12955	79	62	38	41	++
Kitain 1922 [44]	1930	452	14	-	-	-	++
Total		19539	345		43	54

En el grupo A la edad media fue 60.82± 4.26 años y en el grupo B 57.20±5.43 años. En ambos grupos las metástasis halladas en tiroides fueron más frecuentes en el sexo femenino con una relación de 1.19:1 en series clínicas (grupo A) y de 1.26:1 en autopsias (grupo B).

La prevalencia en cada grupo con su índice de confianza al 95 % fue 0.00479 (0.002, 0.007) para el grupo A y 0.0362 (0.014, 0.059) para el grupo B, es decir 0.48 % (0.2 %, 0.7 %) en series clínicas y 3,62 % (1.4 %, 5.9 %) en autopsias.

Los Forest Plot de los metanálisis para calcular la prevalencia de metástasis en tiroides en los grupos A (Figura 2) y B (Figura 3) se estimaron en 19 artículos en el grupo A y en 9 estudios en el grupo B que disponían de todos los datos.

Figura 2. Forest plot de los metanálisis de prevalencia de los artículos de series clínicas (grupo A), 0.00479 (0.002, 0.007).

Figura 3. Forest plot de los metanálisis de prevalencia de los artículos de autopsias (grupo B), 0.0362 (0.014, 0.059).

La prevalencia de metástasis halladas en autopsias fue 7.58 veces mayor que en los estudios clínicos. Esto puede implicar que la detección de metástasis en pacientes en la clínica está infradiagnosticada.

La prevalencia de metástasis en tiroides es muy variable de unos estudios a otros con alta heterogeneidad (índice I2 y Q) en ambos grupos (ver Figura 4 y Figura 5).

Figura 4. Heterogeneidad de artículos de metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).

Figura 5. Heterogeneidad de artículos de metástasis en tiroides en hallazgos en autopsias (grupo B).

Los funnel plotde ambos grupos indican alto sesgo de publicación (Figura 6 y Figura 7).

Figura 6. Funnel plotde artículos de metástasis en tiroides en series clínicas (grupo A).

Figura 7. Funnel plot de artículos de metástasis en tiroides en hallazgos de autopsias (grupo B).

En la Tabla 3 se recogen las localizaciones de los tumores primarios en ambas series y en las Tabla 4 y Tabla 5 las localizaciones para cada uno de los grupos.

Tabla 3. Tumores metastásicos en tiroides. Localización de los tumores primarios.

	Metástasis series clínicas		Metástasis autopsias		Total
	N	‰	N	‰
Mama [18-23,25,26,28,30,32-40,42-44]	42	87.7	85	246,4	127
Pulmón [17,18,20-26,28-30,34,36-40,43,44]	68	142	74	214,5	142
Riñón [2,17-22,25,28,30-32,34,35,37,39,40,42,43]	170	354.9	12	34,8	182
Colorrectal [18,20,22-28,30,33-35,37,39,40,42,43]	30	62.6	18	52,2	48
Gastrointestinal (esófago, estómago, intestino delgado) [17,20,21,2,25,30,36,37,41-43]	26	54.3	11	31,9	37
Ginecológico [17,20,21,26,32,34,37,39,40,43]	13	27.1	13	37,7	26
Piel [17,20-22,25,26,30,34,37,38,42,44]	21	43.8	20	58	41
Hepático/biliar [17,20,43]	2	4.2	1	2,9	3
Páncreas [29,37,39,43,44]	1	2.1	6	17,4	7
Cabeza y cuello [17,20,21,25,26,30,37,39,40,41,43,44]	50	104.4	33	95,7	83
Hematológicos [17,24,25,33,36,37,40,43]	10	20.9	49	142	59
Timo [20,29,44]	2	4.2	1	2,9	3
Sarcomas [18,25,26,34,37,38,43]	9	18.8	6	17,4	15
Hueso [42]	0	0	1	2,9	1
Vejiga [30,34,35,43]	3	6.3	1	2,9	4
Pene y testículos [37,43]	0	0	3	8,7	3
Miscelánea [20,21,28,33,34,37,42]	9	18.8	7	20,3	16
Desconocido [20-22,25,28-30,32,34,36,38]	23	48	4	11,6	27
Total	479		345		824

Tabla 4. Localizaciones más frecuentes del tumor primario en artículos de series clínicas (grupo A).

Localización primario	Artículo	N	Total ( %)
Riñón	Surov et al. 2016 [18] Cesaretti et al. 2013 [19] Nakhjavani et al. 1997 [21] Calzolari et al. 2008 [22] HooKim et al. 2015 [26] Heffess et al. 2002 [31] Cichon et al. 2006 [32] Wood et al. 2004 [34] Wychulis et al. 1964 [35] Hegerova et al. 2015 [20]	26 3 14 15 14 36 13 4 8 21	154 (64.17 %)
Pulmón	Leboulleux et al. 1999 [29] Papi et al. 2007 [30] Lin et al. 1998 [36] Hegerova et al. 2015 [20] Ishikawa et al. 2011 [23]	3 9 6 21 1	40 (16.67 %)
Cabeza y cuello	Aron et al. 2005 [17] Pusztaszeri et al. 2015 [25]	12 16	28 (11.67 %)
Colorrectal	Pitale et al. 2000 [24] Lièvre et al. 2006 [27] Moghaddam et al. 2013 [28] Ishikawa et al. 2011 [23] Watts 1987 [33]	3 6 2 1 1	13 (5.42 %)
Mama	Ishikawa et al. 2011 [23] Watts 1987 [33]	1 1	2 (0.83 %)
Hematológico	Watts 1987 [33]	1	1 (0.42 %)
Carcinoide	Watts 1987 [33]	1	1 (0.42 %)
Gastrointestinal	Ishikawa et al. 2011 [23]	1	1 (0.42 %)
Total			240

Tabla 5. Localizaciones más frecuentes del tumor primario en artículos de autopsias (grupo B).

Localización primario	Artículo	N	Total ( %)
Mama	Shimaoka et al. 1962 [37] Willis 1931 [42] Kitain 1922 [44] Abrams et al. 1950 [39]	52 4 8 9	73 (59.35 %)
Pulmón	Moghaddam et al. 2013 [28] Lam et al. 1988 [43]	3 34	37 (30.08 %)
Hematológico	Mortensen et al. 1956 [40]	5	5 (4.07 %)
Cabeza y cuello	Watanabe et al. 1980 [41]	2	2 (1.63 %)
Gastrointestinal	Watanabe et al. 1980 [41]	2	2 (1.63 %)
Desconocido	Rice 1934 [38]	4	4 (3.25 %)
Total			123

DISCUSIÓN

La prevalencia de metástasis en tiroides del estudio fue de 0.48 % en series clínicas (grupo A) y de 3.2 % en series de autopsias (grupo B). En la literatura, la prevalencia varía de unos estudios a otros. En series de autopsias, Moghaddam et al [²⁸] refieren un 0.46 % y Rice [³⁸] un 10.1 %. En las series clínicas la variabilidad es menor, Aron et al [¹⁷] calcula una prevalencia de 0.12 % y Wood et al [³⁴] de 1.5 %.

La diferencia entre series clínicas y autopsias puede implicar que la detección de metástasis en tiroides en la clínica puede estar infradiagnosticada probablemente porque las metástasis intratiroideas se presentan de forma asintomática siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias o como un nódulo tiroideo años después del tumor primario.

En este estudio, la localización del tumor primario fue diferente en ambos grupos, en el grupo A fue el cáncer de riñón y en el grupo B el cáncer de mama. La mayor incidencia de metástasis de cáncer de mama en autopsias se puede explicar porque es un cáncer muy frecuente con un aumento de la supervivencia en las últimas décadas [⁴²]. En series clínicas observamos que el primer lugar lo ocupa el riñón que, a pesar de no ser de los cánceres más frecuentes, se diagnostica en estadios avanzados con enfermedad diseminada [¹⁴⁴] y en segundo lugar el cáncer de pulmón que es el más prevalente a nivel mundial.

Nixon et al [⁴⁵] realizaron una revisión bibliográfica sobre metástasis en tiroides en la cual el tumor primario más frecuente en series clínicas fue también el riñón, sin embargo, en series de autopsias fue el pulmón. La diferente localización entre la revisión de Nixon y este estudio podría deberse los artículos excluidos por no tener acceso a ellos, no disponer del número total de pacientes o de la localización del primario [⁶-¹⁶,⁴⁹-⁶²,⁷⁶,⁷⁹-⁸¹,⁹⁶,¹⁰⁸,¹¹⁷-¹⁴¹].

La variabilidad de la prevalencia de metástasis en tiroides en los diferentes artículos de ambos grupos hace que este estudio tenga una alta heterogeneidad. En el grupo A el índice I2 fue de 99,46 % y en el grupo B 99,55 %, considerando alta heterogeneidad a un valor mayor del 75 %. El índice Q refleja si la heterogeneidad es debida al azar o no, un p-valor menor a 0,05 indicó hetereogeneidad más allá del azar. Los funnel plot de ambos grupos nos indican alto sesgo de publicación, es decir, los estudios que tienen más probabilidad de ser publicados son los que tienen resultados estadísticamente significativos.

Con los resultados obtenidos se deduce que en posteriores investigaciones bibliográficas sería necesario establecer otros criterios de selección de artículos para ver si puede reducirse la heterogeneidad, así como planificar estudios multicéntricos prospectivos con mejores registros.

CONCLUSIONES

La prevalencia de metástasis en tiroides es superior en las series de autopsias que en series clínicas (hasta 7.58 veces más frecuente en nuestro estudio).

Las metástasis intratiroideas probablemente están infradiagnosticadas por cursar sin clínica siendo diagnosticadas como hallazgo casual en autopsias.

Los tumores primarios más frecuentes fueron el riñón (series clínicas) y la mama (series de autopsias).

BIBLIOGRAFÍA

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Recibido: 24 de Mayo de 2020; Aprobado: 28 de Junio de 2020

luciarogg96@usal.es

Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Imágenes: Los autores declaran haber obtenido las imágenes con el permiso de los pacientes.

Política de derechos y autoarchivo: se permite el autoarchivo de la versión post-print (SHERPA/RoMEO).

Declaración de intereses: Este artículo procede del trabajo fin de grado presentado por la primera autora para la obtención del título de Grado en Medicina en la Facultad de Medicina de la Universidad de Salamanca en el curso académico 2019/2020.

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