ORIGINAL / Pediatría

Efecto de la leche fortificada Liconsa en el estado de hierro y zinc en preescolares Mexicanos

Impact of fortified milk on the iron and zinc levels in mexican preschool children

María Isabel Grijalva-Haro, Elsa Yolanda Chavarria, Elizabeth Artalejo, Amparo Nieblas, José Antonio Ponce¹ y Alma E. Robles-Sardin

Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Departamento de Nutrición Pública y Salud. México.

Dirección para correspondencia

RESUMEN

Introducción: Existen programas que buscan mejorar el estado nutricio de la población vulnerable mediante la fortificación de alimentos. En México, el programa de leche fortificada Liconsa está dirigido a familias de bajo nivel socioeconómico.
Objetivo: Evaluar el efecto del consumo de leche fortificada Liconsa en el estado de nutrición de hierro y zinc, en preescolares.
Sujetos y métodos: Estudio cuasiexperimental, conducido en colonias marginadas de Hermosillo, México. Participaron 77 niños sanos, de los cuales 54 consumieron leche fortificada Liconsa (GCLFL) y 23 conformaron el grupo de referencia (GR, consumo de leche fluida de vaca, no fortificada). El estado de hierro se midió a través de hemoglobina, ferritina, hierro sérico, capacidad total de fijación de hierro, saturación de transferrina; y zinc sérico. También se estimó el consumo de leche fortificada a libre demanda, en la etapa basal y después de 6 meses. Mediante dos recordatorios de 24 horas, no consecutivos, se midió el consumo de hierro y zinc en la dieta total. Se realizó estadística descriptiva, prueba t-student para muestras independientes y prueba de ji cuadrada para diferencias de proporciones.
Resultados: Los niños que consumieron leche fortificada incrementaron sus niveles de hemoglobina (1,13 g/dL, p < 0,05) y ferritina (5,83 μg/L, p < 0,05). La prevalencia de bajas reservas de hierro disminuyó de 20,4% a 4,1% (p < 0,05) y el zinc sérico aumentó en 45,2 μ/dL (p < 0,05). En el grupo de referencia, no hubo cambios significativos. El promedio diario del consumo de leche fortificada Liconsa fue de 22,7 ± 14,5 g, que suministró 2,5 mg/d de hierro y zinc. La dieta aportó 9,2 ± 3,4 mg/d de hierro y 6,9 ± 3 mg/d de zinc.
Conclusiones: El consumo de leche fortificada beneficia el estado bioquímico de hierro y zinc en los niños del programa de abasto social de Liconsa.

Palabras clave: Hierro. Zinc. Leche fortificada Liconsa. México.

ABSTRACT

Key words: Iron. Zinc. Fortified milk. Liconsa. Mexico.

Abreviaturas
GCLFL: Grupo consumidor de leche fortificada Liconsa.
GR: Grupo de referencia.
P/E: Peso para la edad.
T/E: Talla para la edad.
IMC/E: Índice de masa corporal para la edad.
MCLG: Masa corporal libre de grasa.
R: Resistencia. ]]> Xc: Reactancia.
TIBC: Capacidad total de fijación de hierro (por sus siglas en inglés).
%ST: Porcentaje de saturación de transferrina.
ENSANUT: Encuesta Nacional de Nutrición y Salud.
ENN: Encuesta Nacional de Nutrición.

Introducción

Las carencias de micronutrimentos están ampliamente distribuidas a nivel mundial. El hierro y zinc son indispensables para la vida y aunque se requieren en pequeñas cantidades, participan formando parte de enzimas que actúan en diversos procesos biológicos esenciales para el buen funcionamiento del organismo. Sus deficiencias se asocian con la presencia de anemia, incremento de la morbilidad en enfermedades infecciosas especialmente de diarreas, problemas en el desarrollo cognoscitivo y reducción en la velocidad de crecimiento, entre otras; afectando principalmente a niños y mujeres embarazadas^1,2. Estos elementos están involucrados en procesos fisiológicos importantes y su deficiencia puede comprometer el estado de salud principalmente de población vulnerable.

Tanto la deficiencia de hierro, como la de zinc tienen un papel preponderante como problemas de salud pública, además, dichas deficiencias no sólo pueden ser el resultado de vivir en un medio ambiente propicio para el desarrollo de infecciones, sino por la ingesta inadecuada de alimentos y baja biodisponibilidad.

La fortificación de alimentos es un proceso efectivo para aumentar la ingestión de micronutrimentos a nivel poblacional^3,4. En la actualidad los programas de fortificación se utilizan para combatir la deficiencia de hierro y zinc, entre otras.

Este estudio tiene como propósito evaluar el impacto del programa de abasto social de leche fortificada Liconsa en el estado de hierro y zinc en niños prescolares.

Materiales y Métodos

Población de estudio y diseño

Se realizó un estudio cuasiexperimental, conducido en colonias marginadas de Hermosillo, Sonora, en el Noroeste de México. Participaron 77 niños aparentemente sanos en dos grupos, uno de ellos fue el Grupo Consumidor de Leche Fortificada Liconsa (GCLFL) que estuvo conformado por 54 niños de ambos sexos de 3 a 5 años de edad de recién ingreso al programa de leche de Liconsa. El segundo grupo (23 niños) de características similares fue considerado Grupo de Referencia (GR) en el cual los niños sólo consumieron leche entera de vaca no fortificada. El estudio se realizó durante un período de 6 meses.

Con la ayuda de las promotoras de trabajo social del programa de leche Liconsa se contactó a padres o tutores de niños de nuevo ingreso al programa. A ellos se les invitó, explicó e informó de los objetivos y el desarrollo del estudio y posteriormente se les solicitó firmar el consentimiento informado. El protocolo del estudio fue aprobado por el Comité de Ética del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Las mediciones así como la toma de muestras fueron realizadas por personal especializado en el área.

Mediciones antropométricas y de composición corporal

Se llevaron a cabo mediciones de peso y talla según la técnica de Jelliffe & Jelliffe (1989)⁸, utilizando una balanza electrónica digital, con capacidad de 0 a 150 ± 0.05 kg (AND FV-150 KA1, A & D Co., LTD. Japón) y un estadiómetro Holtain, con capacidad de medición de 0 a 210 ± 0.1 cm.

Se calcularon los indicadores Z de peso para la edad (P/E), talla para la edad (T/E) e índice de masa corporal para la edad (IMC/E) al inicio y al final de estudio, considerando los valores de referencia⁹. Para el cálculo de estos indicadores se utilizó el programa WHO Anthro plus (ver.3.2.2, 2011)¹⁰.

Evaluación bioquímica

A los niños y sus padres o tutores se les citó en la mañana y después de un ayuno de 8 horas, a cada niño se le extrajeron 10 mL de sangre mediante punción venosa utilizando agujas tipo mariposa y tubos BD vacutainer^TM. Las muestras se transportaron bajo condiciones de refrigeración al laboratorio y se obtuvo el suero centrifugando la muestra a 2700 rpm/30 min a 4^o C (CS-6R centrifugue Beckman, Palo Alto, CA). El suero se almacenó en crioviales (tratados especialmente para análisis de elementos traza), a -70^o C hasta su análisis.

Estado de Hierro

Se midió hemoglobina en sangre total in situ utilizando un hemoglobinómetro portátil (HemoCue, Angelholm, Sweden)¹². La ferritina sérica se determinó por un método inmunoradiométrico (IRMA) en fase sólida, (Coat-A-Count Ferritin IRMA). El hierro sérico y la capacidad de fijación de hierro (TIBC) se determinaron por la técnica de Fisher y Pnce (1964) en donde el hierro se desprende de la transferrina por acción del ácido clorhídrico, luego la proteína se precipitó con ácido tricloroácetico, se centrifugó y el sobrenadante se llevó a un pH de 4.5 utilizando acetato de amonio, el donde el ion férrico fue reducido a ion ferroso con cloruro de hidroxilamonio, y la adición de cromógeno de hierro (tripyridyl-s-triazine,TPTZ) para el desarrollo de color, el cual se midió en un espectrofotómetro (GENESIS 10UV, Termo Spectronic, USA). El TIBC se determinó por la adición en exceso de cloruro férrico al suero, el exceso de iones que no se absorbieron se removieron adicionando carbonato de magnesio en exceso. La determinación de hierro en suero en este material saturado representa el TIBC total, y finalmente, el porcentaje de saturación de transferrina (%ST) se calculó utilizando los valores de hierro sérico y TIBC¹³.

Los puntos de corte para anemia fueron los siguientes: hemoglobina < 11,1 g/dL para niños menores de 5 años y < 11,5 g/dL para mayores de 5 años; ferritina < 12 μg/L, hierro sérico < 40 g/dL, TIBC > 400 μg/dL y %ST < 16%¹⁴.

Estado de Zinc

Se determinó zinc sérico mediante la técnica de espectrometría de absorción atómica (Spectr AA20, Victoria, Australia), con atomizador en flama aire-acetileno (técnica 999.11, AOAC, 2000), con registros de lectura a una longitud de onda de 214 nm y con lámpara de zinc de cátodo hueco. El suero se diluyó (1:5) con un detergente tensoactivo no iónico [C₁₂H₂₆O(OCH₂CH₂)₁₀, Brij^® 35 al 0.03%], así mismo los estándares utilizados para la curva de calibración fueron preparados con la misma matriz. Se usó como control una muestra certificada de leche NIST SRM Nonfat Milk 1549 con un intervalo de confianza del 95% y una concentración de 46,1 ± 2,2 μg Zn/mL. Se tomó como referencia el punto de corte para considerar deficiencia de 65 g/dL, de acuerdo al International Zinc Nutrition Consultative Group¹⁵.

Estimación del consumo de leche fortificada Liconsa

Se registró diariamente el consumo de leche en un formato con la colaboración de la madre. Éste se verificó mediante una visita semanal a cada madre realizando una entrevista acerca de la preparación de la leche. También se registró el peso de la cantidad de leche que cada madre utilizaba para la preparación y se calculó el consumo de la leche en peso (g). En la leche Liconsa¹⁶, se llevó a cabo un análisis de la composición proximal y medición de hierro y zinc, la cual está fortificada con 11,2 mg/100 g de hierro y 11,5 mg/100 g de zinc.

En el grupo GCLFL, se realizaron 2 entrevistas de recordatorios de 24 horas no consecutivos, al inicio y final del estudio con un intervalo mínimo de tres semanas¹⁷. La entrevista se llevó a cabo con la madre o encargada de la alimentación del niño y quien describió los alimentos consumidos por él y la forma de preparación de los mismos. Los datos obtenidos se codificaron y analizaron individualmente en un programa de computadora: ESHA Food Processor II, versión 2007, el cual contiene las tablas de composición de alimentos de la población norteamericana y además alimentos regionales analizados en el Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. (CIAD) para tablas de composición de alimentos de la población Sonorense^{18, 19}.

Análisis estadístico

Se realizó estadística descriptiva de los datos, así como prueba de t-student pareada o en su caso un ANCOVA para evaluar la variación entre los dos períodos de las variables continuas y pruebas de Χ² para probar la diferencia entre las proporciones de niños por abajo o arriba de los puntos de corte de riesgo antropométrico y bioquímico. Todos los análisis se realizaron con el programa NCSS (ver. 2002).

Resultados

Evaluación antropométrica y de composición corporal

Las características físicas de los niños del estudio se muestran en el Cuadro 1. No se encontró ninguna diferencia entre los grupos al iniciar el estudio. En el Cuadro 2 se muestran los indicadores antropométricos de los grupos, al inicio y al final del estudio. Se observó un cambio significativo para el indicador Z P/E en ambos grupos de estudio entre las fases inicial y final. Al iniciar el estudio, uno de los niños del GCLFL presentó desnutrición crónica (T/E= -3.24) y 9 desnutrición leve a moderada (Z de -1 a -2.99).

No se encontró diferencia (p > 0,05) entre las fases inicial y final en el GR con respecto a los indicadores antropométricos y los valores de composición corporal. Por el contrario, en el grupo GCLFL se observó diferencia en la composición corporal (masa grasa) entre la fases (p = 0,0002).

Evaluación del estado bioquímico de hierro y zinc

En el grupo GCLFL el valor de hemoglobina se incrementó significativamente en 1.13 g/dL (p < 0.01). La prevalencia de anemia disminuyó en el período del estudio de 5,5% a 1,8% aunque la diferencia no fue estadísticamente significativa. Los niveles de ferritina presentaron una mejoría y se detectó un incremento de 5,8 μg/L (p < 0.05). Al iniciar el estudio 27,7% de los participantes presentó deficiencia en la reserva de hierro (ferritina < 12 μg/L) disminuyendo a 5.5% al finalizar (p < 0,05); solo un niño (2%) presentó además eritropoyesis deficiente²⁰ (deficiencia de hierro sin anemia con valores de ferritina <12 μ/L y % ST < 16%) y al final del período de estudio se normalizó. Con respecto al GR, se encontró que el 17.4% de los niños presentaron deficiencia de hierro y al finalizar este se redujo a 13% (p > 0,05) aunque no fue significativo.

Por otro lado en el GCLFL, el zinc sérico aumentó en 45,2 μg/dL (p < 0,001). Al inicio la prevalencia de deficiencia de zinc sérico se presentó en el 10,4% de la muestra; al finalizar el estudio ningún niño presentó deficiencia de este micronutrimento. En el grupo GR no se observó deficiencia de zinc sérico (p > 0.05)

Consumo de hierro y zinc y composición proximal de leche Liconsa

El consumo promedio de leche Liconsa en los niños del estudio fue de 22,7 ± 14,5 g/día (190 mL/d), mientras que en el grupo de referencia el consumo de leche entera de vaca fue de 232 mL/d. Considerando los valores de composición e ingestión promedio de leche, se estimó el aporte de macronutrientes, hierro y zinc tanto de la leche fortificada Liconsa como de leche entera fluida comercial (Cuadro 4). El aporte de hierro y zinc proveniente de la leche Liconsa fue de 2,54 y 2,61 mg/d, respectivamente. El análisis de la composiciónp proximal (base húmeda, g/100 g) de la leche fortificada Liconsa mostró un contenido de 25,3% de proteína, 24,7% de grasa, 42,7% de carbohidratos; así mismo un aporte de hierro de 11,2 mg/100g y de zinc 11,5 mg/100 g. La ingestión promedio de hierro proveniente de la dieta fue de 9,2 ± 3,4 mg/d de hierro y 6,9 ± 3 mg/d de zinc.

Al inicio del estudio la leche fluida comercial ocupaba el lugar número 20 entre los alimentos aportadores de hierro y el cuarto entre los aportadores de zinc. Al finalizar el estudio la leche fortificada Liconsa representó la segunda fuente de hierro y la primera de zinc en la dieta del GCLFL (que aportó 2.5 mg tanto de hierro como de zinc).

Discusión

La OMS define como aceptable el estado nutricio de una población cuando la prevalencia de desnutrición moderada a severa es < 5% y la media de puntaje Z T/E >-0,23. En base a esta definición nuestros resultados mostraron que al inicio del estudio los niños presentaron un estado nutricio aceptable ya que la prevalencia de desnutrición moderada a severa (< -2 T/E) fue de 2,6% (rango: -0,13-0,53). Esta prevalencia está por debajo de la reportada en la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición (ENSANUT) 2012⁶ que es del 13,6% a nivel nacional. En relación a los criterios de clasificación de desnutrición (Z < -1) según la NOM-008-SSA2-1993²¹, al finalizar el período del estudio, el estado nutricio de la población mejoró ya que el indicador de crecimiento Z peso/edad mostró un incremento significativo, disminuyendo el porcentaje de niños con Z <-1 para peso/edad de 16,6 a 11,1%; en el caso de Z talla/edad se observó una tendencia a disminuir (p > 0,05). Esto puede ser debido a que el período del estudio fue corto para observar cambios en este indicador.

No se encontró diferencia significativa en los indicadores de crecimiento entre los grupos al inicio y final del periodo de estudio (p > 0,05). Con respecto a la composición corporal, el GCLFL presentó diferencia significativa (p < 0,05) en este periodo; sin embargo, no se puede afirmar que dicho cambio se debió al consumo de la leche Liconsa ya que los niños tuvieron vida libre durante el estudio y no se controló la dieta.

Además de la disminución de la prevalencia de anemia hubo un aumento significativo en los niveles de hemoglobina (1,13 g/dL), ferritina (5,83 μg/dL) y zinc sérico (45,2 μg/dL), a diferencia de estudios previos en donde solo se ha evaluado hemoglobina como es el caso de la evaluación realizada al consumo de la papilla distribuida en Perú por el Fondo Nacional de Desarrollo y Compensación Social²⁶.

El estudio realizado por Maulen y col.²⁷ en México, mostró el impacto del consumo de una leche entera adicionada con vitaminas y minerales, en donde los resultados reflejaron cambios significativos en los niveles de hemoglobina (0,64 g/dL) y disminución en la prevalencia de anemia (18%). Aunque son resultados interesantes, no se evaluó el impacto en los indicadores de ferritina ni de zinc. En nuestro estudio casi se duplica dicho incremento en los niveles de hemoglobina.

Por otro lado, en México se han realizado evaluaciones a diferentes programas sociales a través del tiempo. Uno de ellos es el Programa de Educación, Salud y Alimentación, (posteriormente denominado "Oportunidades"), donde los resultados de dichas evaluaciones han mostrado una disminución en la prevalencia de anemia, aunque no se presentó ningún cambio significativo en el estado nutricio de hierro, y no se presentaron datos de zinc^28,29. Cabe mencionar aquí que según datos de la ENSANUT 2006, la prevalencia de deficiencia de zinc en niños de 3-4 años fue de 27,5%³⁰.

El Instituto Nacional de Salud Pública, realizó una evaluación del consumo de la leche fortificada Liconsa en donde los resultados mostraron que disminuyó la prevalencia de anemia y aumentaron los niveles de ferritina sérica, sin embargo, no muestran cuál fue el impacto en el estado nutricio de zinc³¹. Villalpando y cols. (2006), reportaron un estudio en infantes que consumieron una leche fortificada con gluconato ferroso y óxido de zinc y observaron una mejoría en el estado de hierro³².

En este estudio se encontró una prevalencia deficiencia de zinc del 6% y al igual que la de anemia es muy baja en comparación con la reportada a nivel nacional según resultados de la ENN de 1999³³ (deficiencia de zinc de 32,9% para niños de 3 a 4 años y 21,4% para niños de 5 a 6 años). En los datos reportados por la ENSANUT, 2006³⁰, por otro lado, no se cuenta con referencia sobre la deficiencia de este elemento a nivel regional. Asimismo, se tiene poca información a nivel mundial sobre estudios en los que se ha evaluado el impacto en el estado nutricio de zinc en programas de fortificación.

Al comparar los resultados de los indicadores bioquímicos de los niños que no consumieron la leche Liconsa y los que si la consumieron, se encontró diferencia significativa en los niveles de hemoglobina, ferritina y zinc en suero. Por ello, se puede inferir que el consumo de la leche fortificada Liconsa influyó en los niveles de hemoglobina, ferritina y zinc sérico, aun cuando no se consumió en las cantidades sugeridas por el proveedor, el cual recomienda la ingestión de 60 g/d de leche en polvo (2 vasos de leche) y que aportarían la cantidad de 6,6 mg/d de hierro y zinc. Es recomendable que las promotoras del programa de leche Liconsa enfatizaran el beneficio de este producto para los consumidores.

Al comparar el consumo de la leche comercial con la leche Liconsa se observó que la leche Liconsa es una mejor fuente de hierro y zinc, y con ello se aumenta la ingesta de estos dos elementos.

Agradecimientos

Referencias

1. Black RE. Zinc Deficiency, Infectious Disease and Mortality in the Developing World. The Journal of Nutrition 2003; 133: 1485S-1489S.         [ Links ]

2. Bryan J, Osendarp S, Hughes D, Calvaresi E, Baghurst K, van Klinken J-W. Nutrients for Cognitive Development in School-aged Children. Nutrition Reviews 2004; 62: 295-306.         [ Links ]

3. Darnton-Hill I, Nalubola R. Fortification strategies to meet micronutrient needs: sucesses and failures. Proceedings of the Nutrition Society 2002; 61: 231-41.         [ Links ]

4. WHO. Estimating appropriate levels of vitamins and minerals for food fortification programmes: The WHO Intake Monitoring, Assessment and Planning Program (IMAPP): meeting report Geneva: World Health Organization, (http://www.who.int/nutrition/publications/micronutrients/9789241599603.pdf, accesado el 22 de abril del 2013); 2010.         [ Links ]

5. Rivera JA, Sotres-Alvarez D, Habicht J, Shamah T, Villalpando S. Improving nutrition in Mexico: the use of research for decision-making in nutrition policies and programs. In: Freire WB, ed. Nutrition and an active life from knowledge to action. Washington, DC: Pan American Health Organization; 2005.         [ Links ]

6. Gutiérrez JP, Rivera-Dommarco J, Shamah-Levy T, Villalpando-Hernández S, Franco A C-NL, Romero-Martínez M, M. H-Á. Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 2012. Resultados Nacionales. Cuernavaca, México: Instituto Nacional de Salud Pública 2012.         [ Links ]

7. Liconsa SA. Abasto Social de Leche en México (http://www.liconsa.gob.mx/programa-de-abasto-social/abasto-social-de-leche-en-mexico/). México: Secretaría de Desarrollo Social; 2012.         [ Links ]

8. Jelliffe TDB, Jelliffe EFP. Community Nutritional Assessment: With Special Reference to Less Technically Developed Countries. Oxford University Press; 1989.         [ Links ]

9. WHO. WHO Multicentre Growth Reference Study Group. WHO Child Growth Standards: Growth velocity based on weight, length and head circumference: Methods and development. Geneva: World Health Organization; 2009.         [ Links ]

10. WHO. AnthroPlus for personal computers Manual: Software for assessing growth of the world'schildren and adolescents. Geneva: World Health Organization. http://www.who.int/growthref/tools/en/; 2009.         [ Links ]

11. Schaeffer F, Georgi M, Zieger A, Schaerer K. Usefulness of bioelectric impedance and skinfold measurements in predicting fat-free mass derived from total body potassium in children Pediatric Research 1994; 35: 617-24.         [ Links ]

12. von Schenck H, Falkensson M, Lundberg B. Evaluation of "Hemo Cue", a new device for determining hemoglobin. Clinical Chemistry 1986; 32: 526-9.         [ Links ]

13. Henry JB. Clinical Diagnosis and Management by Laboratory Methods. Saunders Co.; 2001.         [ Links ]

14. WHO. Iron deficiency anaemia: assessment, prevention, and control. A guide for programme managers. Geneva, Switzerland: World Health Organization; 2001.         [ Links ]

15. de Benoist B, Darnton HI, Davidsson L, Fontaine O, Hotz C. Conclusions of the joint WHO/UNICEF/IAEA/IZiNCG interagency meeting on zinc status indicators. Food Nutr Bull 2007; 28: S480-S484.         [ Links ]

16. AOAC. Official Methods of Analysis. 18th ed.; AOAC International: 2005. Gaithersburg, MD, USA: AOAC International; 2005.         [ Links ]

17. Sanjur D, Rodríguez M. Evaluación de la ingesta dietaria: aspectos selectos en la colección y el análisis de datos. Ithaca, NY: College of Human Ecology. Cornell University; 1997.         [ Links ]

18. ESHA. Food Processor II Program. ESHA Research Editor EUA. 2007.         [ Links ]

19. Grijalva M, Caire G, Sánchez A, Valencia M. Composición química, fibra dietética y contenido de minerales en alimentos de consumo frecuente en el noroeste de México. Archivos Latinoamericanos de Nutrición 1995; 45: 145-50.         [ Links ]

20. Dallman PR, Yip R, Oski FA. Iron deficiency and related nutritional anemias. In: Nathan DG, Oski FA, eds. Hematology of infancy and childhood. 4^a. ed. Philadelphia: WB Saunders Company; 1993. pp. 413-450.         [ Links ]

21. Secretaría-de-Salud. NORMA Oficial Mexicana NOM-008-SSA2-1993, Control de la nutrición, crecimiento y desarrollo del niño y del adolescente. Criterios y procedimientos para la prestación del servicio. In: Diario-Oficial-de-la-Federación, ed. México: Gobierno Federal; 1994.         [ Links ]

22. Villalpando-Hernández S. Anemia, deficiencia de ferritina, folatos y vitamina B12 (http://www.congisp2013.org/programa/presentaciones/Salvador Villalpando - Presentacion micronutrninosCongreso.pdf). In: Instituto-Nacional-de-Salud-Pública, ed. Cuenavaca, Mor.: 15 Congreso de Investigación en Salud Pública; 2013.         [ Links ]

23. Grijalva MI, Valencia ME, Ortega MI, Vera A. Evaluación de un programa de desayunos escolares en zonas rurales del estado de Sonora. Hermosillo, Sonora: Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C.; 1997.         [ Links ]

24. Valencia ME, Astiazaran H, Esparza J, Gónzalez L, Grijalva MI, Cervera A, Zazueta P. Vitamin A deficiency and low prevalence of anemia in Yaqui Indian children in Northwest Mexico. J Nutr Sci Vitaminol 1999; 45: 747-5-57.         [ Links ]

25. Valencia ME, Wong P, Gonzalez L, Esparza J. Evaluación y diagnóstico del estado de nutrición de la tribu Yaqui, Reporte técnico. Hermosillo, Sonora: Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C.; 1995.         [ Links ]

26. López G. Experience with complementary feeding in the FONCODES project. Food and Nutrition Bulletin 2000; 21: 43-8.         [ Links ]

27. Maulen-Radovan I, Villagómez S, Soler E, Villicaña R, Hernández-Ronquillo L, Rosado JL. Impacto nutricio del consumo de una leche entera adicionada con vitaminas y minerales en niños. Salud Pública de México 1999; 41: 389-96.         [ Links ]

28. Rivera JA, Sotres-Alvarez D, Habicht J, Shamah T, Villalpando S. Impact of the mexican program for education, health, and nutrition (progresa) on rates of growth and anemia in infants and young children: A randomized effectiveness study. JAMA 2004; 291: 2563-70.         [ Links ]

29. Pérez-Expósito AB, Villalpando S, Rivera JA, Griffin IJ, Abrams SA. Ferrous Sulfate Is More Bioavailable among Preschoolers than Other Forms of Iron in a Milk-Based Weaning Food Distributed by PROGRESA, a National Program in Mexico. The Journal of Nutrition 2005; 135: 64-9.         [ Links ]

30. Morales-Ruán MC, Villalpando S, García-Guerra A, Shamah-Levy T, Robledo-Pérez R, Ávila-Arcos MA, Rivera JA. Iron, zinc, copper and magnesium nutritional status in Mexican children aged 1 to 11 years. Salud Pública de México; 54: 125-34.         [ Links ]

31. Rivera JA, Shamah T, Villalpando S, Monterrubio E. Effectiveness of a large-scale iron-fortified milk distribution program on anemia and iron deficiency in low-income young children in Mexico. The American Journal of Clinical Nutrition 2010; 91: 431-9.         [ Links ]

32. Villalpando S, Shamah T, Rivera JA, Lara Y, Monterrubio E. Fortifying Milk with Ferrous Gluconate and Zinc Oxide in a Public Nutrition Program Reduced the Prevalence of Anemia in Toddlers. The Journal of Nutrition 2006; 136: 2633-7.         [ Links ]

33. Villalpando S, Shamah-Levy T, Ramírez-Silva CI, Mejía-Rodríguez F, Rivera JA. Prevalence of anemia in children 1 to 12 years of age: results from a nationwide probabilistic survey in Mexico. Salud Pública de México 2003; 45: 490-8.         [ Links ]

Dirección para correspondencia:
María Isabel Grijalva Haro.
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C.
Carretera de la Victoria, km. 0,6.
83304 Hermosillo. Sonoro. México.
E-mail: grijalva@ciad.mx

Recibido: 23-VII-2013.
1.^a Revisión: 10-X-2013.
Aceptado: 18-X-2013.