Omaira Luis Delgado ⁽¹⁾, José Javier Echeverría García ⁽²⁾, Leonardo Berini Aytés ⁽³⁾,
Cosme Gay Escoda ⁽⁴⁾

(1) Odontóloga. Alumna del Máster de Cirugía e Implantología Bucal. Facultad de Odontología de la
Universidad de Barcelona
(2) Catedrático de Periodoncia. Profesor del Máster de Cirugía e Implantología Bucal. Facultad de Odontología de la Universidad
de Barcelona
(3) Profesor Titular de Patología Quirúrgica Bucal y Maxilofacial. Profesor del Máster de Cirugía e Implantología Bucal. Facultad
de Odontología de la Universidad de Barcelona ]]> (4) Catedrático de Patología Quirúrgica Bucal y Maxilofacial. Director del Máster de Cirugía e Implantología Bucal. Facultad de
Odontología de la Universidad de Barcelona. Cirujano Maxilofacial del Centro Médico Teknon. Barcelona. España

Correspondencia:
Dr. Cosme Gay Escoda.
Centro Médico Teknon
C/ Vilana, 12.
08022. Barcelona.
E-mail: cgay@bell.ub
//www.gayescoda.com

Recibido: 23-02-2002 Aceptado: 1-06-2003

RESUMEN

La patología cardiovascular y en especial la cardiopatía isquémica (CI) se encuentran entre las principales causas de muerte en el mundo occidental. Recientemente se ha incrementado el interés en investigar la relación entre la cardiopatía isquémica y diversas patologías infecciosas como desencadenantes de la misma, como se ha observado con la Clamydia pneumoniae y el Helicobacter pylori. La periodontitis también se ha relacionado con el incremento de riesgo de aparición de enfermedad coronaria, debido a que ambas patologías presentan algunas características comunes como la edad, el sexo y el hábito tabáquico entre otras. Existen muchas similitudes entre la patología vascular inducida por bacterias y la historia natural de la aterogénesis. El principal mecanismo de acción entre la periodontitis y la cardiopatía isquémica radica en el efecto que las bacterias y sus endotoxinas producen sobre las reacciones inflamatorias, los procesos hemostáticos y las alteraciones en el metabolismo de los lípidos. Sin embargo existen autores que defienden que la periodontitis es un epifenómeno y que son necesarios mas estudios para determinar la relación causa-efecto entre estas dos patologías multifactoriales.

Palabras clave: Periodontitis, cardiopatía isquémica, enfermedad coronaria, aterosclerosis.

INTRODUCCIÓN

La patología cardiovascular se presenta muy frecuentemente en la población adulta y se encuentra entre las principales causas de muerte en el mundo occidental. Engloba una gran variedad de alteraciones cardíacas y circulatorias tanto del sistema arterial como venoso entre las que se encuentran las arritmias cardíacas, las lesiones valvulares, la patología isquémica y la insuficiencia cardiaca entre otras. De todas ellas, la cardiopatía isquémica es la alteración más interesante en cuanto a su posible relación con la enfermedad periodontal.

Ante todo deberíamos definir la cardiopatía isquémica (CI) como la disminución en la perfusión miocárdica, lo que trae como consecuencia un menor aporte de oxígeno al corazón, así como una mayor acumulación de metabolitos que normalmente serían eliminados del organismo (1). Se suelen emplear términos sinónimos como isquemia del miocardio, insuficiencia coronaria o enfermedad coronaria. La causa más frecuente de la CI es la obstrucción de las arterias coronarias debido, en la mayor parte de los casos, a la aterosclerosis. Esta última es una enfermedad crónica que involucra a las arterias de mediano y gran calibre, tanto en su capa muscular como en la elástica (2). Cuando afecta a las arterias coronarias produce su estrechamiento u oclusión lo que da lugar a una irrigación deficiente del corazón, facilitando la aparición de la angina de pecho y/o el infarto de miocardio (3).

Recientemente se ha incrementado el interés en investigar la relación existente entre la CI y determinadas patologías infecciosas como factor desencadenante de la misma. Entre éstas se encuentra la periodontitis, que asimismo se ha relacionado con el incremento del riesgo de aparición de enfermedad coronaria (3). Existen muchos estudios (3-10) que hacen referencia a la posibilidad de una asociación entre la periodontitis y el riesgo de aparición de patología cardiovascular, incluyendo la CI y el infarto de miocardio. Ambas enfermedades tienen características comunes en los pacientes que las presentan, como son la edad, el sexo, el nivel educacional, el hábito tabáquico y la hipertensión arterial entre otras. Sin embargo, también existen autores como Kinane (11), Seymour (12), Seymour y Steele (13), o Armitage (14), que aducen que no existen suficientes estudios para afirmar que las enfermedades sistémicas, exceptuando la endocarditis bacteriana, puedan estar relacionadas con la periodontitis.

El objetivo del presente artículo es conocer los factores asociados a la periodontitis que puedan incrementar el riesgo de que se presente una cardiopatía isquémica.

EPIDEMIOLOGIA

En cuanto a la periodontitis, es una infección crónica de los tejidos de soporte del diente que se encuentra presente en el 15% de los adultos entre los 21 y 50 años y en más del 30% de los pacientes mayores de 50 años de edad (18). En los Estados Unidos de Norteamérica, el 40% de los adultos mayores de 50 años presentan edentulismo parcial o total por periodontitis (19).

ETIOPATOGENIA DE LA CARDIOPATÍA ISQUÉMICA

La aterosclerosis está presente en más del 90% de los casos de CI (1), por lo que se podría decir que es su principal factor etiológico, aunque puede observarse en arterias coronarias completamente normales o por causas obstructivas sin origen ateromatoso.

La reducción de la luz de las arterias coronarias en un grado moderado o severo, sin llegar a su oclusión, mantiene una irrigación insuficiente del miocardio, lo cual puede producir una angina de pecho (isquemia) o un infarto del miocardio (necrosis). Las lesiones muy obstructivas causan la isquemia y/o necrosis del miocardio debido a que pueden estrechar la luz arterial en un 75% de su calibre (2).

La ateroesclerosis es una forma de arterioesclerosis (endurecimiento y engrosamiento de la pared arterial) que afecta principalmente a la capa íntima de la aorta torácica o abdominal y sus ramas, entre las que se encuentran las arterias coronarias, renales, cerebrales y de las extremidades inferiores (2, 17, 20). Las zonas más susceptibles son aquellas que presentan importantes alteraciones del flujo vascular como las bifurcaciones arteriales (4, 21). Según la OMS, la aterosclerosis contribuye a la acumulación local de lípidos, carbohidratos complejos, sangre y derivados hemáticos, tejido fibroso y calcio, formándose así los trombos plaquetarios (2, 4, 20-22).

La lesión precoz comienza como una estría grasa, amarillenta, ligeramente elevada formada por acumulaciones subendoteliales de células espumosas (macrófagos con su citoplasma lleno principalmente de colesterol). Estas estrías pueden desaparecer espontáneamente o por el contrario pueden evolucionar a placas fibrosas, elevadas, compuestas por una capa densa de células musculares lisas hipertróficas y tejido conjuntivo que rodean un centro necrótico de residuos celulares, cristales de colesterol y células espumosas, macrófagos y linfocitos (2, 21). Estas placas ateromatosas pueden originar toda una serie de complicaciones en forma de fisuras, trombosis vascular, calcificaciones, hemorragias y/o aneurismas.

La CI también puede ser producto de la trombosis arterial, el tromboembolismo y/o el aumento de la viscosidad sanguínea. La trombosis arterial ocurre posteriormente a la ruptura de una placa ateromatosa, que expone el subendotelio vascular al flujo sanguíneo, activando la cascada de la coagulación. Estos trombos pueden aumentar las lesiones ateromatosas o pueden ocluir total o parcialmente la luz de las arterias, produciendo un infarto de miocardio, una angina inestable o algún accidente cerebrovascular; en este último caso se hablaría de tromboembolismo. El aumento de la viscosidad sanguínea produce una resistencia al flujo sanguíneo. Se observa comúnmente en los casos de policitemias (aumento del número de glóbulos rojos), paraproteinemias (incremento de las inmunoglobulinas y otros complejos sanguíneos) y en las leucemias hiperleucocíticas (4).

Entre los factores que favorecen la aparición de la aterosclerosis se encuentran la edad, el sexo, la hipercolesterolemia, el consumo de tabaco, la diabetes mellitus, la obesidad, el sedentarismo (3-7, 16, 20, 22) y la infección crónica (6, 7, 20), aunque en muchos casos la presencia de estos factores no permite predecir la patología coronaria (8).

Sin embargo, existen pacientes que aún teniendo factores de riesgo, no padecen ninguna complicación coronaria, lo cual puede deberse a la presencia de factores ambientales o genéticos que hacen que existan variaciones en el comportamiento frente a la patología isquémica. Algunos autores han apuntado hacia la presencia de la relación infección-inflamación como un factor predisponente frente a las cardiopatías isquémicas (5, 20).

Existen una serie de condiciones, fisiológicas o patológicas, que pueden asociarse a la presencia de periodontitis y de enfermedades coronarias. A continuación comentaremos cada uno de los factores que pueden tener mayor o menor relevancia en la aparición de ambas entidades:

1.- Sexo. Si nos referimos a la CI, los hombres son el grupo más afectado por esta patología. En hombres menores de 75 años se observa una mayor frecuencia de accidentes cardiovasculares en comparación con las mujeres de la misma edad (16). En las mujeres la incidencia se retrasa con respecto a la de los hombres en diez años para la cardiopatía coronaria y en veinte años para el infarto de miocardio. A partir de los 65 años de edad, las mujeres se vuelven tan vulnerables a la mortalidad cardiovascular como los hombres.

Otra condición que influye, en relación con el sexo, es el cambio hormonal; por ejemplo, en las mujeres post-menopáusicas la tasa de incidencia de cardiopatía coronaria es dos a tres veces superior a la de las mujeres de la misma edad que aún no han tenido la menopausia (16), lo cual indicaría un posible efecto protector de las hormonas esteroides femeninas (23).

2.- Edad. Es un factor de riesgo tanto para la patología cardiovascular como para la periodontitis ya que, como se comentó anteriormente, más del 30% de los adultos mayores de 50 años de edad presentan periodontitis. En cuanto a la CI, comprende casi el 75% de las enfermedades cardiovasculares, tanto en hombres como mujeres mayores de 75 años. Los accidentes cardiovasculares originados a partir de una enfermedad coronaria disminuyen con la edad, mientras que el ictus y la insuficiencia cardiaca aumentan con la misma (16). Se ha comprobado que la incidencia y la gravedad de la CI aumenta con la edad en ambos sexos.

3.- Hipertensión arterial. Es de todos conocido que la hipertensión arterial es un factor de riesgo en la incidencia de la CI (23). A pesar de esto, no se ha descrito ninguna relación directa entre la periodontitis y la hipertensión arterial.

4.- Tabaco. El tabaquismo es uno de los principales factores de riesgo para la CI, sobre todo en caso de fumadores de cigarrillos más que en los individuos que fuman pipa o cigarro puro (23). Se ha determinado que el consumo de tabaco se encuentra muy relacionado con la elevación de los niveles plasmáticos de fibrinógeno y que éstos tienen una relación muy directa con la posible aparición de una cardiopatía coronaria. Un incremento del fibrinógeno en el plasma podría acelerar la aparición de las lesiones ateroscleróticas o podría aumentar la probabilidad de una trombosis oclusiva a partir de una placa ateromatosa (23). El tabaco también se encuentra asociado al incremento del recuento leucocitario, del hematocrito y de la viscosidad sanguínea, siendo todos ellos elementos asociados al riesgo de una CI (4, 24).

Por otra parte, el hábito de fumar cigarrillos agrava la enfermedad periodontal y es considerado como un factor de predicción de la pérdida de inserción, de la disminución del nivel óseo así como de la respuesta deficiente frente al tratamiento convencional (24).

El tabaco induce varios cambios en la sangre entre los que se encuentra la formación de radicales libres a partir de los neutrófilos periféricos, el incremento en los productos de peroxidación de los lípidos y además afecta la quimiotaxis. Por otra parte, disminuye la capacidad inhibitoria de la a-1 antitripsina sobre la tripsina, agravando la severidad de la periodontitis (24). Emingil y cols. (7) observaron que el 73% de los pacientes con antecedentes de infarto de miocardio eran fumadores.

En el estudio realizado por Fredriksson y cols. (24) se demostró que el tabaco aumenta el número de leucocitos y disminuye la síntesis de IgG, la cual es significativamente menor que en los pacientes no fumadores, presenten o no periodontitis. Esto se debe a que el tabaco puede dificultar la función de los linfocitos y por ende la producción de IgG.

En el modelo propuesto por Beck y cols. (7) para determinar el posible mecanismo por el que se puede generar una CI a partir de la periodontitis, se describe que en los pacientes con periodontitis y diabetes insulino-dependiente es posible que exista una secreción anormal de citoquinas que puedan condicionar un riesgo elevado de presentar una CI.

Por otra parte, la diabetes mal controlada puede producir una hiperlipidemia prolongada que afectaría la función de las células mieloides (26, 27). Los pacientes con diabetes tipo II mal controlada e hiperlipidemia presentan una inflamación gingival severa y tienen tendencia a presentar aumento de los niveles IL-1 en el fluido crevicular. El metabolismo de los lípidos se encuentra influenciado por la IL-1, IL-6, IL-8 y el TNF-, que actúan incrementando la síntesis hepática de lipoproteínas (29).

6.- Dieta. Se sabe que existe una relación estrecha entre la ingesta media de grasas y colesterol, los niveles de colesterol en suero, la gravedad de la aterosclerosis y las tasas de morbilidad y mortalidad.

Sin embargo existen autores que han descrito que el consumo de lípidos en la dieta no se encuentra directamente relacionado con niveles altos de colesterol en suero. Esto se debe en parte a las diferencias genéticas entre los individuos y a la forma de metabolizar las grasas de la dieta. Lo que no es discutible es que los niveles altos de colesterol en suero se encuentran asociados al riesgo de CI (9, 23, 27, 28).

Es preciso saber que el colesterol total en suero no es homogéneo ni hidrosoluble, por lo que necesita unirse con las proteínas plasmáticas para mantenerse en solución, formándose así las lipoproteínas. Existen las lipoproteínas de alta densidad (HDL) y las de baja densidad (LDL). Estas últimas con un alto poder aterogénico, sobre todo las partículas pequeñas y densas que pueden ser filtradas a través de la pared arterial, favoreciendo la aterogénesis (23).

Autores como Katz y cols. (22), Wu y cols. (9), Seymour (12) y Saito y cols. (27) confirman la relación existente entre la periodontitis y la hipercolesterolemia. En cuanto a los triglicéridos, pueden encontrarse niveles elevados en los pacientes con periodontitis, aunque Katz y cols. (22) no encontraron ninguna relación entre los triglicéridos y la periodontitis. La hiperlipidemia crónica puede perjudicar la resistencia del individuo frente a las infecciones bacterianas. Una dieta rica en grasas resulta en una disminución de la función de los neutrófilos polimorfonucleares (PMN), aunque aumenta la liberación de aniones superóxido (13) u oxidantes reactivos (29), citoquinas y factores de crecimiento a partir de los PMN estimulados (4, 9, 18, 24, 26). Los PMN activados se encuentran relacionados tanto con lesiones sobre el tejido periodontal como sobre las válvulas cardíacas.

La relación entre la hiperlipidemia y la periodontitis radica en la respuesta inflamatoria del individuo frente a los lipopolisacáridos (LPS) de los microorganismos patógenos como la Porphyromonas gingivalis (12, 13, 27). Los LPS actúan activando una cascada inflamatoria mediada por las citoquinas y generando complicaciones asociadas con la aterosclerosis (9). En el estudio realizado por Cutler y cols. (26) observaron que los factores más asociados a las periodontitis eran los triglicéridos y los anticuerpos contra la Porphyromonas gingivalis. En este estudio in vitro se apreció que cuando aumentan los triglicéridos, se potencia la producción de IL-1 por parte de los PMN.

LA INFECCIÓN COMO DESENCADENANTE DE LA CARDIOPATÍA ISQUÉMICA

Se reconoce a la infección como un factor de riesgo tanto para la aterosclerosis como para las enfermedades tromboembólicas. Existen muchas similitudes entre la patología vascular inducida por bacterias y la historia natural de la aterogénesis, lo cual ha llevado a muchos investigadores a suponer que además de los factores genéticos, de la dieta y del sedentarismo, las infecciones de origen desconocido podrían contribuir a la aparición de patología cardiovascular (4, 6, 10, 20, 30-32). Patel y cols. (32) postulan que las infecciones crónicas que se acompañan de una respuesta inflamatoria persistente pueden aumentar el riesgo de una CI por el incremento de la concentración de fibrinógeno y ácido siálico, los cuales son predictores de las enfermedades coronarias.

Herzberg y Meyer (28) realizaron un estudio in vivo donde observaron que al inocular Streptococcus sanguis en conejos se producía una rápida agregación plaquetaria con alteraciones en el ECG, la presión sanguínea y la contractibilidad cardiaca que eran directamente proporcionales a la dosis aplicada.

Mattila y cols. (29) sugieren que la asociación entre la periodontitis y la CI podría deberse al efecto de las bacterias sobre las células que participan en la patogenia de la aterosclerosis y la trombosis arterial.

Estas bacterias o sus endotoxinas, como los LPS, pueden alterar la integridad del endotelio vascular, producir una hiperplasia de la musculatura lisa de los vasos sanguíneos mayores, pudiendo cursar con una degeneración grasa de la misma y además favorecer la liberación de citoquinas como la interlukina-1 y el factor de necrosis tumoral y la proteína C-reactiva (IL-1, TNF- y CRP) (26). Estos factores pueden favorecer el desarrollo y evolución de la aterosclerosis (34), así como pueden producir la coagulación intravascular debido a que alteran la función plaquetaria, la coagulación sanguínea y el metabolismo de los lípidos, facilitando así la hiperlipidemia (9, 26).

LA PERIODONTITIS Y LA CARDIOPATÍA ISQUÉMICA

Se cree que la periodontitis juega un papel importante en el desarrollo de diferentes enfermedades sistémicas (35) y muchos autores establecen que ésta se encuentra relacionada con algunas enfermedades cardiovasculares (4-10). Se ha descrito que la severidad de la enfermedad periodontal puede estar directamente asociada al riesgo de una cardiopatía coronaria (12). La relación existente entre la deficiente higiene bucal y el riesgo de sufrir una patología coronaria se presenta independientemente de la hipertensión arterial, la edad, el sexo, el hábito tabáquico o la presencia de diabetes (13). Esta afirmación se basaría en la capacidad que tiene la infección periodontal para alterar la respuesta inflamatoria del individuo (20). Sin embargo, Mattila y cols. (36) observaron que puede existir una estrecha relación entre la CI, la edad y la infección dentaria crónica, como la periodontitis. Así, los individuos que desarrollan una cardiopatía isquémica a edades tempranas pueden ser aquellos que han presentado enfermedad periodontal crónica desde jóvenes.

Ambas patologías son enfermedades crónicas, multifactoriales y posiblemente compartan características y factores etiológicos en común, por lo que podrían coexistir como un complejo o síndrome (25). Suelen existir factores comunes como el hecho de que suele presentarse en personas de sexo masculino de bajo nivel cultural, fumadores y en ocasiones diabéticas, lo cual no quiere decir que se excluyan otras situaciones clínicas.

Entre los factores que favorecen la aparición de la ateroesclerosis y el infarto de miocardio se encuentran la periodontitis, la diabetes y la obesidad (13, 27). Katz y cols. (22) afirman que los individuos con enfermedad periodontal presentan el doble de riesgo de padecer alguna patología cardiovascular si se comparan con pacientes sanos. En un paciente cardiópata se ha considerado que la periodontitis sería tan importante como la hipertensión arterial, las alteraciones de los lípidos o de la masa corporal. En el caso del infarto de miocardio, la periodontitis sería tan determinante como el hábito de fumar o la hipertensión arterial (15).

1.- Características de la periodontitis en los pacientes con CI.

Se han realizado diversos estudios para determinar la relación entre ambas entidades nosológicas. Para valorar la salud bucal se han empleado diversos métodos como el índice dental que cuantifica las caries presentes en la boca del paciente, el sondaje de las bolsas periodontales, la presencia de lesiones periapicales, de sangrado gingival, el número de dientes ausentes, así como si existe o no pericoronaritis.

Ebersole y cols. (5) describen la relación existente entre la periodontitis y la alteración de los perfiles de los lípidos o las lipoproteínas, apreciándose una correlación positiva entre la severidad de la periodontitis y los niveles totales de colesterol, triglicéridos y LDL-colesterol. En cambio, apenas se modifican los niveles de HDL (5, 9) y la ApoA-1, que es un importante componente anti-aterogénico de la HDL. Por este motivo, se puede afirmar que la periodontitis favorece un estado de dislipoproteinemia.

Las alteraciones más comunes en el metabolismo de los lípidos que están relacionadas con la infección son el incremento del VLDL y el descenso de los niveles de colesterol HDL (9).

Seymour y Steele (13) hicieron una revisión de los estudios previos realizados para determinar la relación existente entre periodontitis y CI. Mencionan el estudio realizado por Mattila y cols. (39) quienes concluyeron que la salud bucodental es un índice para predecir la enfermedad coronaria, así como la historia previa de infartos de miocardio y la diabetes, ya que los pacientes que sufrieron infarto agudo de miocardio tenían periodontitis y peor salud bucal en comparación con los pacientes sanos. Otra conclusión a la que llegaron es que la gravedad de las infecciones dentarias se correlacionaba con la extensión de la ateromatosis coronaria y además, que los individuos con infecciones dentarias graves tienen niveles superiores de factor antígeno de von Willebrand, leucocitos y fibrinógeno.

En el suplemento del European Heart Journal (37), de 1.993 se enumeran varios hallazgos que hacen referencia a la periodontitis y la CI, como son: 1) el factor VIII se encuentra asociado a la mala higiene bucodental, 2) el número de dientes ausentes por periodontitis tiene una relación directamente proporcional a la prevalencia de la CI y 3) los individuos con periodontitis presentan elevadas cantidades de fibrinógeno circulante en sangre (40).

En el estudio realizado por DeStefano y cols. (41) se observó que los pacientes con periodontitis tienen un 25% más de riesgo de sufrir una CI que en los controles y si son pacientes mayores de 50 años, el riesgo aumenta hasta un 70%. Igualmente afirman que los individuos con grandes pérdidas óseas muestran un 50% de incremento en la incidencia de CI.

Joshipura y cols. (19, 42) describen que los pacientes edéntulos consumen en su dieta más grasas saturadas y colesterol, y una menor cantidad de frutas, vegetales, carotenos y fibras. En sus estudios encontraron que la incidencia de CI aumentaba en los pacientes con 10 ó menos dientes remanentes en boca, cuando el edentulismo era debido a la periodontitis. Loesche y cols. (8) presentan resultados similares en su estudio, donde se asocia la enfermedad coronaria con el número de dientes perdidos; así el 53% de los pacientes edéntulos presentaban enfermedad coronaria. Takata y cols. (43) describen una relación de predicción entre el número de dientes perdidos y el riesgo de presentar una CI en pacientes octogenarios, en los casos de individuos con 20 ó más dientes presentes en boca tienen menos riesgo de padecer CI, sin embargo no encontraron ninguna relación lineal entre el número de dientes perdidos y las alteraciones en los electrocardiogramas.

En los estudios realizados por Mercado y cols. (44, 45) se observó una prevalencia de patología cardiovascular del 14,2 % en los pacientes con periodontitis entre moderada y severa, con respecto a la población sin periodontitis (4 %).

2.- Asociación entre la periodontitis y la cardiopatía isquémica.

El principal mecanismo de acción entre la periodontitis y la CI radica en el efecto que las bacterias y sus endotoxinas producen sobre las reacciones inflamatorias, los procesos hemostáticos y las alteraciones en el metabolismo de los lípidos (9).

Según Ebersole y cols. (5) el nivel de CRP disminuye ante la presencia de gingivitis y aumenta en el caso de la periodontitis; en cambio el fibrinógeno aumenta tanto con la gingivitis como con la periodontitis. Sin embargo, Wu y cols. (9) observaron que la CRP se encuentra más relacionada con una gingivitis con poco sangrado que con una periodontitis leve o moderada.

También se ha relacionado la periodontitis con el factor de von Willebrand, que se encuentra elevado en los pacientes diabéticos con infecciones causadas por bacterias Gram negativo, las cuales favorecen la liberación de este factor por parte de las células endoteliales (13).

Otro mecanismo que se ha considerado es la respuesta inmunológica, ya que la reacción frente a la periodontitis varía entre individuos y esto puede deberse a diferencias genéticas, en particular a la capacidad secretora de los monocitos. Existe un fenotipo hiperinflamatorio (MØ+) para los monocitos que puede liberar de 3 a 10 veces mas cantidades de mediadores pro-inflamatorios como las PGE2, la IL-1 y el TNF- que los monocitos que no poseen este fenotipo (MØN) (12-14, 17, 30, 46). Se ha descrito la presencia de este fenotipo en los pacientes con formas agresivas de periodontitis y además, el fenotipo (MØ+) puede ser exacerbado por ciertos factores como la dieta. Estos monocitos juegan un papel muy importante en la formación de ateromas y con el riesgo de tromboembolismo, lo cual podría relacionar a la periodontitis con la CI (46).

3.- Hallazgos hematológicos en los pacientes con CI y periodontitis.

Existen muchos marcadores sistémicos que se han identificado en las diferentes cardiopatías. Entre estos marcadores se encuentran la proteína C-reactiva (CRP), que se considera un factor de riesgo independiente para los accidentes cardíacos (9, 10). En un estudio realizado por Loos y cols.(10) se valoró la presencia de ciertos marcadores de la inflamación en la circulación periférica de los pacientes con periodontitis y CI entre los que se encontraban la CRP, el fibrinógeno, la IL-1, IL-6 y el TNF-. Sus propiedades pro-inflamatorias podrían incrementar la actividad inflamatoria en las lesiones coronarias y así predisponer a la patología cardiovascular (4). Tanto el CRP como la IL-6 pueden encontrarse más elevados en pacientes fumadores que en los no fumadores y aunque Loos y cols. (10) no encontraron ninguna diferencia entre ambos grupos, sin embargo describieron que la IL-6 induce la formación hepática de CRP.

Entre los hallazgos hematológicos es frecuente que los pacientes cardiópatas presenten leucocitosis, que en muchos casos puede ser inducida por una infección o inflamación crónica que ha pasado desapercibida (10).

En el estudio realizado por Wu y cols. (9) se observó una relación estadísticamente significativa entre la salud periodontal, la CRP y el fibrinógeno. Esto puede deberse a que en los casos de pacientes con infecciones crónicas aumentan los niveles de fibrinógeno en el plasma (4), lo cual incrementa la viscosidad sanguínea (9).

4.- La periodontitis como un epifenómeno en los pacientes con cardiopatía isquémica.

También existen numerosos autores que no han encontrado ninguna relación entre estas dos patologías, entre ellos se encuentran Hujoel y cols. (47) que concluyen en su estudio que la periodontitis puede coincidir con la presencia de CI, pero no necesariamente incrementa el riesgo de su aparición. En el supuesto caso de que así fuera, este riesgo debería ser reversible ya que al tratar la periodontitis desaparecería la probabilidad de producirse una enfermedad coronaria.

Hujoel y cols. (47) en un estudio observaron que los pacientes edéntulos no tienen menos riesgos de presentar enfermedades coronarias. Por lo tanto no recomiendan el tratamiento odontológico para prevenir la CI, entendiendo que las extracciones de los dientes afectados periodontalmente puede generar mayor ansiedad en estos pacientes, lo cual puede desencadenar una angina de pecho o un infarto de miocardio.

Chong y Kezele (33) y Armitage (14) hicieron un análisis estadístico de los estudios realizados por Mattila y cols. (29, 40), Joshiopura y cols. (19, 42) y Beck y cols. (17, 46). En él concluyen que no existe asociación entre la periodontitis y la CI y si la hay es muy leve, ya que los factores de riesgo de ambas patologías se superponen, y por lo tanto, la periodontitis puede ser un fenómeno que ocurre paralelamente a la patología isquémica cardiovascular. Por otra parte, los estudios que incluyen a la periodontitis como infección crónica, generalmente no toman en cuenta la existencia de otra infección o inflamación crónica presente en los pacientes incluidos en los estudios, lo cual podría producir un importante sesgo (14, 33).

Seymour (12) y Beck y cols. (46) concluyen que existen muchos de estudios en los que se demuestra una relación entre estas dos patologías multifactoriales, pero la relación causa-efecto no ha podido ser demostrada en ninguno de los estudios revisados.

REPERCUSIÓN TERAPEUTICA

Realmente sería muy alentador poder determinar con certeza que la periodontitis, como infección crónica, es un factor de riesgo en la aparición de patología coronaria, sobre todo porque las CI son la principal causa de muerte a nivel mundial. Con el simple hecho de diagnosticar una periodontitis en un paciente de edad avanzada, que además presenta otros factores predisponentes como la hipercolesterolemia, el tabaquismo, la diabetes o la hipertensión arterial, se podría determinar con mayor seguridad que dicho paciente tendrá un alto riesgo a sufrir una patología coronaria.

Tanto la periodontitis, la pérdida de dientes y las enfermedades cardiovasculares pueden prevenirse con modificaciones de la conducta y de ciertos hábitos (19). Por lo tanto es necesario mejorar la salud bucodental de los pacientes para disminuir significativamente la incidencia de patologías coronarias (12). Por esto el tratamiento periodontal no sólo iría dirigido a controlar la periodontitis en sí y modificar los hábitos de higiene bucal sino que además sería una terapia preventiva en este tipo de pacientes.

Existen estudios en los que se han administrado antibióticos, como los macrólidos de segunda generación (roxitromicina o azitromicina), para tratar las infecciones crónicas por Clamydia pneumoniae, observando la disminución de accidentes cerebrovasculares o CI en estos pacientes, pero seguramente más debido a su efecto antiinflamatorio que por su acción antibiótica (14). Esta respuesta frente al tratamiento farmacológico podría emplearse igualmente en los casos de periodontitis, donde al aplicar antibióticos como la penicilina o la tetraciclina, antiinflamatorios y antisépticos que disminuyen el índice de placa, se podría conseguir disminuir el riesgo de CI, en el caso de que realmente existiera esta relación entre ambas patologías.

CONCLUSIONES

Son muchas las hipótesis que tratan de encontrar una relación entre la enfermedad periodontal y las cardiopatías isquémicas, pero es necesario realizar más estudios para poder determinar si esta asociación existe realmente, y en el caso de que así sea, se debe establecer si la relación entre la periodontitis y la enfermedad coronaria es de tipo causa-efecto.

BIBLIOGRAFÍA/REFERENCES

1. Valdés M. La isquemia miocárdica. En: García-Conde J, Merino J, González J, eds. Patología general, semiología clínica y fisiopatología. Madrid: Interamericana McGraw Hill; 1995. p. 411-7.         [ Links ]

2. Espino J. Cardiopatía coronaria. Síndromes de insuficiencia asintomática, angina de pecho, infarto del miocardio. En: Espino J, ed. Introducción a la cardiología. México DF: El manual moderno; 1997. p. 397-503.         [ Links ]

3. Mendez M, Scott T, LaMorte W, Boconas P, Menzoian J, Garcia R. An association between periodontal disease and peripheral vascular disease. Am J Surg 1998;176:153-7.         [ Links ]

4. Lowe G. Etiopathogenesis of cardiovascular disease: hemostasis, thrombosis, and vascular medicine. Ann Periodontol 1998;3:121-6.         [ Links ]

5. Ebersole J, Cappelli D, Mott G, Kesavalu L, Holt S, Singer R. Systemic manifestations of periodontitis in the non-human primate. J Periodont Res 1999; 34:358-62.         [ Links ]

6. Haraszthy V, Zambon J, Trevisan M, Genco R. Identification of periodontal pathogens in atheromatous plaques. J Periodontol 2000;71:1554-60.         [ Links ]

7. Emingil G, Buduneli E, Aliyev A, Akilli A, Atilla G. Association between periodontal disease and acute myocardial infarction. J Periodontol 2000;71:1882-6.         [ Links ]

8. Loesche W, Schork A, Terpenning M, Chen Y, Dominguez L, Grossman N. Assessing the relationship between dental disease and coronary heart disease in elderly U.S. veterans. J Am Dent Assoc 1998;129:301-11.         [ Links ]

9. Wu T, Trevisan M, Genco R, Falkner K, Dorn J, Sempos C. Examination of the relation between periodontal health status and cardiovascular risk factors: serum total and high density lipoprotein cholesterol, C-reactive protein, and plasma fibrinogen. Am J Epidemiol 2000;151:273-82.         [ Links ]

10. Loos B, Craandijk J, Hoek F, Wertheim-van P, van der Velden U. Elevation of systemic markers related to cardiovascular diseases in peripheral blood of periodontitis patients. J Periodontol 2000;71:1528-34.         [ Links ]

11. Kinane D. Increasing evidence of a link between dental health and coronary heart disease. Br Dent J 1998;184:39.         [ Links ]

12. Seymour R. Heart of the matter. Br Dent J 2001;190:106.         [ Links ]

13. Seymour R, Steele J. Is there a link between periodontal disease and coronary heart disease?. Br Dental J 1998;184:33-8.         [ Links ]

14. Armitage G. Periodontal infections and cardiovascular disease-how strong is this association?. Oral Disease 2000;6:335-50.         [ Links ]

15. Beck J, Offenbacher S. Oral health systemic disease: periodontitis and cardiovascular disease. J Dent Educ 1998;62:859-70.         [ Links ]

16. Kannel W. Prevalencia, incidencia y mortalidad de la cardiopatía coronaria. En: Fuster V, Ross R, Topol E, ed. Aterosclerosis y enfermedad arterial coronaria. Barcelona: Springer-Verlag Ibérica; 1997. p. 15-23.         [ Links ]

17. Beck J, Garcia R, Heiss G, Vokonas P, Offenbacher S. Periodontal disease and cardiovascular disease. J Periodontol 1996;67:1123-37.         [ Links ]

18. Page R. The pathobiology of periodontal disease may affect systemic disease: inversion of a paradigm. Ann Periodontol 1998;3:108-20.         [ Links ]

19. Joshipura K, Rimm E, Douglass C, Trichopoulos D, Ascherio A, Willet W. Poor oral health and coronary heart disease. J Dent Res 1996;75:1631-6.         [ Links ]

20. Anónimo. Periodontal disease as a potential risk factor for systemic disease. J Periodontol 1998;69:841-50.         [ Links ]

21. Merino J, Pascual R, Gil V. Arterioesclerosis. En: García-Conde J, Merino J, González J, eds. Patología general, semiología clínica y fisiopatología. Madrid: Interamericana McGraw Hill; 1995. p. 401-10.         [ Links ]

22. Katz J, Chaushu G, Sharabi Y. On the association between hypercoleste-rolemia, cardiovascular disease and severe periodontal disease. J Clin Periodontol 2001;28:865-8.         [ Links ]

23. McGill H. Aspectos generales. En: Fuster V, Ross R, Topol E, (ed). Aterosclerosis y enfermedad arterial coronaria. Barcelona: Springer-Verlag Ibérica; 1997. p. 29-44.         [ Links ]

24. Fredriksson M, Figueredo C, Gustafsson A, Bergström K, Åsman B. Effect of periodontitis and smoking on blood leukocytes and acute-phase proteins. J Periodontol 1999;70:1355-60.         [ Links ]

25. Offenbacher S, Madianos P, Champagne C, Southerland J, Paquette D, Williams R et al. Periodontitis-atheroesclerosis syndrome: an expanded model of pathogenesis. J Periodont Res 1999;34:146-52.         [ Links ]

26. Cutler C, Shinedling E, Nunn M, Jotwani R, Kim B, Nares S et al. Association between periodontitis and hyperlipidemia: cause or effect?. J Periodontol 1999; 70:1429-34.         [ Links ]

27. Saito T, Shimazaki Y, Koga T, Tsuzuki M, Oshima A. Relashionship between upper body obesity and periodontitis. J Dent Res 2001;80:1631-6.         [ Links ]

28. Herzberg M, Meyer M. Effects of oral flora on platelets: possible consequences in cardiovascular disease. J Periodontol 1996;67:1138-42.         [ Links ]

29. Mattila K, Nieminen M, Valtonen V, Rasi V, Kesäniemi A, Syrjälä S et al. Association between dental health and acute myocardial infarction. Br Med J 1989;298:779-81.         [ Links ]

30. Arbes S, Slade G, Beck J. Association between extent of periodontal attachment loss and self-reported history of heart attack: an analysis of NHANES III data. J Dent Res 1999;78:1777-82.         [ Links ]

31. Ånestad G, Scheel O, Hungnes O. Chronic infections and coronary Herat disease. Lancet 1997;350:1028.         [ Links ]

32. Patel P, Mendall M, Carrington D, Strachan D, Leatham E, Molineaux et al. Association of Helicobacter pylori and Clamydia pneumoniae infections with coronary heart disease and cardiovascular risk factors. Br Med J 1995;311:711-4.         [ Links ]

33. Chong P, Kezele B. Periodontal disease and atherosclerotic cardiovascular disease: confounding effects or epiphenomenon?. Pharmacotherapy 2000;20:805-18.         [ Links ]

34. Kinane D. Periodontal diseases' contributions to cardiovascular disease: an overview of potential mechanisms. Ann Periodontol 1998;3:142-50.         [ Links ]

35. Papapanou P, Lindhe J. Epidemiología de la enfermedad periodontal. En: Lindhe J, ed. Periodontología clínica e implantología odontológica. Editorial Médica Panamericana; 1999. p. 69-101.         [ Links ]

36. Mattila K, Asikainen S, Wolf J, Jousimies-Somer H, Valtonen V, Nieminen M. Age, dental infections, and coronary heart disease. J Dent Res 2000;79: 756-60.         [ Links ]

37. Mackenzie R, Millard H. Interrelated effects of diabetes, arteriosclerosis and calculus on alveolar bone loss. J Am Dent Assoc 1963;66:192-8.         [ Links ]

38. Syrjänen J. Vascular disease and oral infections. J Clin Periodontol 1990; 17:497-500.         [ Links ]

39. Kweider M, Lowe G, Murray G, Kinane D, McGowan D. Dental disease, fibrinogen and white cell count: links with myocardial infarction?. Scot Med J 1993;38:73-4.         [ Links ]

40. Mattila K, Valtonen V, Nieminen M, Huttunen J. Dental infection and the risk of new coronary events: prospective study of patients with documented coronary artery disease. Clin Infect Dis 1995;20:588-92.         [ Links ]

41. DeStefano F, Anda R, Kahn H, Williamson D, Russell C. Dental disease and risk of coronary heart disease. Br Med J 1993;306:688-91.         [ Links ]

42. Joshiopura K, Douglass Ch, Willett W. Possible explanations for the tooth loss and cardiovascular disease relationship. Ann Periodontol 1998;3:175-83.         [ Links ]

43. Takata Y, Ansai T, Matsumura K, Awano S, Hamasaki T, Sonoki K et al. Relationsheep between tooth loss and electrocardiographic abnormalities in octogerianos. J Dent Res 2001;80:1648-52.         [ Links ]

44. Mercado F, Marshall R, Klestov A. Relationship between rheumatoid arthritis and periodontitis. J Periodontol 2001;72:779-87.         [ Links ]

45. Mercado F, Marshall R, Klestov A, Bartold. Is there a relationship between rheumatoid arthritis and periodontal disease?. J Clin Periodontol 2000; 27:267-72.         [ Links ]

46. Beck J, Offenbacher S, Williams R, Gibbs P, García R. Periodontitis: a risk factor for coronary heart disease?. Ann Periodontol 1998;3:127-41.         [ Links ]

47. Hujoel P, Drangsholt M, Spiekerman C, Derouen T. Examining the link between coronary heart disease and the elimination of chronic dental infections. J Am Dent Assoc 2001;132:883-9.         [ Links ]